Please wait a minute...
Frontiers of Medicine

ISSN 2095-0217

ISSN 2095-0225(Online)

CN 11-5983/R

Postal Subscription Code 80-967

2018 Impact Factor: 1.847

Front. Med.    2017, Vol. 11 Issue (3) : 333-339    https://doi.org/10.1007/s11684-017-0564-1
REVIEW
Genetic basis of adult-onset nephrotic syndrome and focal segmental glomerulosclerosis
Jian Liu, Weiming Wang()
Institute of Nephrology, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine, Shanghai 200025, China; Department of Nephrology, Ruijin Hospital Affiliated to Shanghai Jiao Tong University School of Medicine, Shanghai 200025, China
 Download: PDF(180 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Nephrotic syndrome (NS) is one of the most common glomerular diseases with signs of nephrosis, heavy proteinuria, hypoalbuminemia, and edema. Dysfunction of glomerular filtration barrier causes protein loss through the kidneys. Focal segmental glomerulosclerosis (FSGS) accounts for nearly 20% of NS among children and adults. Adult-onset FSGS/NS is often associated with low response to steroid treatment and immunosuppressive medication and poor renal survival. Several genes involved in NS and FSGS have been identified by linkage analysis and next-generation sequencing. Most of these genes encode proteins and are highly expressed in glomerular podocytes, which play crucial roles in slit-diaphragm signaling, regulation of actin cytoskeleton dynamics and maintenance of podocyte integrity, and cell–matrix interactions. In this review, we focus on the recently identified genes in the adult-onset NS and FSGS and discuss clinical significance of screening of these genes.

Keywords nephrotic syndrome      focal segmental glomerulosclerosis      genetic     
Corresponding Author(s): Weiming Wang   
Just Accepted Date: 18 July 2017   Online First Date: 04 August 2017    Issue Date: 29 August 2017
 Cite this article:   
Jian Liu,Weiming Wang. Genetic basis of adult-onset nephrotic syndrome and focal segmental glomerulosclerosis[J]. Front. Med., 2017, 11(3): 333-339.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fmd/EN/10.1007/s11684-017-0564-1
https://academic.hep.com.cn/fmd/EN/Y2017/V11/I3/333
GeneEncoded proteinMode of inheritanceFunctionMutation rateRenal manifestation
COL4A3–5Type IV collagenADExtracellular matrix10%–38% [5,6]FSGS, segmental GBM thin, AS, TBMD
INF2Inverted formin 2ADCytoskeleton3.6%–17% [7,8]FSGS, Charcot-Marie-Tooth, IgA nephropathy
TRPC6Transient receptor potential cation channel 6ADCalcium ion transport2.5%–20% [9,10]FSGS, DMS
ACTN4α actinin 4ADCytoskeleton1.25%–3.5% [11]FSGS, SRNS
PAX2Paired box 2ADTranscription factor4% [12]FSGS, CAKUT
ANLNAnillin actin binding proteinADCytoskeleton2% [13]FSGS
NPHS2PodocinARTransmembrane slit diaphragm protein1.3% [14]Nephrotic syndrome, FSGS
CD2APCD2 associated proteinAR/ADTransmembrane slit diaphragm protein/Sporadic FSGS
ITGB4Integrin subunit β4ARCell matrix adhesion/Rare FSGS, epidermolysis bullosa
TTC21BIFT139ARCytoskeleton/FSGS, tubulointerstitial change
LMX1BLIM homeobox transcription factor 1βADTranscription factor/Rare FSGS, Nail–patella syndrome
NXF5Nuclear RNA export factor 5XRTranscription factor/FSGS, progressive heart block
ARHGAP24Rho GTPase activating protein 24ADCytoskeleton/FSGS
Tab.1  Genetic causes of adult-onset FSGS/nephrotic syndrome
Fig.1  Causing genes for adult-onset FSGS/nephrotic syndrome.
1 Kidney Disease: Improving Global Outcomes (KDIGO) Glomerulonephritis Work Group. KDIGO clinical practice guideline for glomerulonephritis. Kidney Int Suppl 2012; 2: 139–274
2 Benoit G, Machuca E, Antignac C. Hereditary nephrotic syndrome: a systematic approach for genetic testing and a review of associated podocyte gene mutations. Pediatr Nephrol 2010; 25(9): 1621–1632
https://doi.org/10.1007/s00467-010-1495-0 pmid: 20333530
3 Filler G, Young E, Geier P, Carpenter B, Drukker A, Feber J. Is there really an increase in non-minimal change nephrotic syndrome in children? Am J Kidney Dis 2003; 42(6): 1107–1113
https://doi.org/10.1053/j.ajkd.2003.08.010 pmid: 14655180
4 Xie J, Chen N. Primary glomerulonephritis in mainland China: an overview. Contrib Nephrol 2013; 181(2): 1–11
pmid: 23689562
5 Malone AF, Phelan PJ, Hall G, Cetincelik U, Homstad A, Alonso AS, Jiang R, Lindsey TB, Wu G, Sparks MA, Smith SR, Webb NJ, Kalra PA, Adeyemo AA, Shaw AS, Conlon PJ, Jennette JC, Howell DN, Winn MP, Gbadegesin RA. Rare hereditary COL4A3/COL4A4 variants may be mistaken for familial focal segmental glomerulosclerosis. Kidney Int 2014; 86(6): 1253–1259
https://doi.org/10.1038/ki.2014.305 pmid: 25229338
6 Gast C, Pengelly RJ, Lyon M, Bunyan DJ, Seaby EG, Graham N, Venkat-Raman G, Ennis S. Collagen (COL4A) mutations are the most frequent mutations underlying adult focal segmental glomerulosclerosis. Nephrol Dial Transplant 2016; 31(6): 961–970
https://doi.org/10.1093/ndt/gfv325 pmid: 26346198
7 Xie J, Hao X, Azeloglu EU, Ren H, Wang Z, Ma J, Liu J, Ma X, Wang W, Pan X, Zhang W, Zhong F, Li Y, Meng G, Kiryluk K, He JC, Gharavi AG, Chen N. Novel mutations in the inverted formin 2 gene of Chinese families contribute to focal segmental glomerulosclerosis. Kidney Int 2015; 88(3): 593–604
https://doi.org/10.1038/ki.2015.106 pmid: 26039629
8 Gbadegesin RA, Lavin PJ, Hall G, Bartkowiak B, Homstad A, Jiang R, Wu G, Byrd A, Lynn K, Wolfish N, Ottati C, Stevens P, Howell D, Conlon P, Winn MP. Inverted formin 2 mutations with variable expression in patients with sporadic and hereditary focal and segmental glomerulosclerosis. Kidney Int 2012; 81(1): 94–99
https://doi.org/10.1038/ki.2011.297 pmid: 21866090
9 Zhang Q, Ma J, Xie J, Wang Z, Zhu B, Hao X, Yang L, Ren H, Chen N. Screening of ACTN4 and TRPC6 mutations in a Chinese cohort of patients with adult-onset familial focal segmental glomerulosclerosis. Contrib Nephrol 2013; 181: 91–100
https://doi.org/10.1159/000348471 pmid: 23689571
10 Hofstra JM, Lainez S, van Kuijk WH, Schoots J, Baltissen MP, Hoefsloot LH, Knoers NV, Berden JH, Bindels RJ, van der Vlag J, Hoenderop JG, Wetzels JF, Nijenhuis T. New TRPC6 gain-of-function mutation in a non-consanguineous Dutch family with late-onset focal segmental glomerulosclerosis. Nephrol Dial Transplant 2013; 28(7): 1830–1838
https://doi.org/10.1093/ndt/gfs572 pmid: 23291369
11 Weins A, Kenlan P, Herbert S, Le TC, Villegas I, Kaplan BS, Appel GB, Pollak MR. Mutational and biological analysis of α-actinin-4 in focal segmental glomerulosclerosis. J Am Soc Nephrol 2005; 16(12): 3694–3701
https://doi.org/10.1681/ASN.2005070706 pmid: 16251236
12 Barua M, Stellacci E, Stella L, Weins A, Genovese G, Muto V, Caputo V, Toka HR, Charoonratana VT, Tartaglia M, Pollak MR. Mutations in PAX2 associate with adult-onset FSGS. J Am Soc Nephrol 2014; 25(9): 1942–1953
https://doi.org/10.1681/ASN.2013070686 pmid: 24676634
13 Gbadegesin RA, Hall G, Adeyemo A, Hanke N, Tossidou I, Burchette J, Wu G, Homstad A, Sparks MA, Gomez J, Jiang R, Alonso A, Lavin P, Conlon P, Korstanje R, Stander MC, Shamsan G, Barua M, Spurney R, Singhal PC, Kopp JB, Haller H, Howell D, Pollak MR, Shaw AS, Schiffer M, Winn MP. Mutations in the gene that encodes the F-actin binding protein anillin cause FSGS. J Am Soc Nephrol 2014; 25(9): 1991–2002
https://doi.org/10.1681/ASN.2013090976 pmid: 24676636
14 He N, Zahirieh A, Mei Y, Lee B, Senthilnathan S, Wong B, Mucha B, Hildebrandt F, Cole DE, Cattran D, Pei Y. Recessive NPHS2 (Podocin) mutations are rare in adult-onset idiopathic focal segmental glomerulosclerosis. Clin J Am Soc Nephrol 2007; 2(1): 31–37
https://doi.org/10.2215/CJN.02690806 pmid: 17699384
15 Bekheirnia MR, Reed B, Gregory MC, McFann K, Shamshirsaz AA, Masoumi A, Schrier RW. Genotype-phenotype correlation in X-linked Alport syndrome. J Am Soc Nephrol 2010; 21(5): 876–883
https://doi.org/10.1681/ASN.2009070784 pmid: 20378821
16 Xie J, Wu X, Ren H, Wang W, Wang Z, Pan X, Hao X, Tong J, Ma J, Ye Z, Meng G, Zhu Y, Kiryluk K, Kong X, Hu L, Chen N. COL4A3 mutations cause focal segmental glomerulosclerosis. J Mol Cell Biol 2014; 6(6): 498–505
https://doi.org/10.1093/jmcb/mju040 pmid: 25596306
17 Bullich G, Trujillano D, Santín S, Ossowski S, Mendizábal S, Fraga G, Madrid Á, Ariceta G, Ballarín J, Torra R, Estivill X, Ars E. Targeted next-generation sequencing in steroid-resistant nephrotic syndrome: mutations in multiple glomerular genes may influence disease severity. Eur J Hum Genet 2015; 23(9): 1192–1199
https://doi.org/10.1038/ejhg.2014.252 pmid: 25407002
18 Beirowski B, Weber M, Gross O. Chronic renal failure and shortened lifespan in COL4A3+/‒ mice: an animal model for thin basement membrane nephropathy. J Am Soc Nephrol 2006; 17(7): 1986–1994
https://doi.org/10.1681/ASN.2005101044 pmid: 16775036
19 Brown EJ, Schlöndorff JS, Becker DJ, Tsukaguchi H, Tonna SJ, Uscinski AL, Higgs HN, Henderson JM, Pollak MR. Mutations in the formin gene INF2 cause focal segmental glomerulosclerosis. Nat Genet 2010; 42(1): 72–76
https://doi.org/10.1038/ng.505 pmid: 20023659
20 Boyer O, Benoit G, Gribouval O, Nevo F, Tête MJ, Dantal J, Gilbert-Dussardier B, Touchard G, Karras A, Presne C, Grunfeld JP, Legendre C, Joly D, Rieu P, Mohsin N, Hannedouche T, Moal V, Gubler MC, Broutin I, Mollet G, Antignac C. Mutations in INF2 are a major cause of autosomal dominant focal segmental glomerulosclerosis. J Am Soc Nephrol 2011; 22(2): 239–245
https://doi.org/10.1681/ASN.2010050518 pmid: 21258034
21 Barua M, Brown EJ, Charoonratana VT, Genovese G, Sun H, Pollak MR. Mutations in the INF2 gene account for a significant proportion of familial but not sporadic focal and segmental glomerulosclerosis. Kidney Int 2013; 83(2): 316–322
https://doi.org/10.1038/ki.2012.349 pmid: 23014460
22 Boyer O, Nevo F, Plaisier E, Funalot B, Gribouval O, Benoit G, Huynh Cong E, Arrondel C, Tête MJ, Montjean R, Richard L, Karras A, Pouteil-Noble C, Balafrej L, Bonnardeaux A, Canaud G, Charasse C, Dantal J, Deschenes G, Deteix P, Dubourg O, Petiot P, Pouthier D, Leguern E, Guiochon-Mantel A, Broutin I, Gubler MC, Saunier S, Ronco P, Vallat JM, Alonso MA, Antignac C, Mollet G. INF2 mutations in Charcot-Marie-Tooth disease with glomerulopathy. N Engl J Med 2011; 365(25): 2377–2388
https://doi.org/10.1056/NEJMoa1109122 pmid: 22187985
23 Sun H, Al-Romaih KI, MacRae CA, Pollak MR. Human kidney disease-causing INF2 mutations perturb Rho/Dia signaling in the glomerulus. EBioMedicine 2014; 1(2-3): 107–115
https://doi.org/10.1016/j.ebiom.2014.11.009 pmid: 26086034
24 Subramanian B, Sun H, Yan P, Charoonratana VT, Higgs HN, Wang F, Lai KM, Valenzuela DM, Brown EJ, Schlöndorff JS, Pollak MR. Mice with mutant Inf2 show impaired podocyte and slit diaphragm integrity in response to protamine-induced kidney injury. Kidney Int 2016; 90(2): 363–372
https://doi.org/10.1016/j.kint.2016.04.020 pmid: 27350175
25 Reiser J, Polu KR, Möller CC, Kenlan P, Altintas MM, Wei C, Faul C, Herbert S, Villegas I, Avila-Casado C, McGee M, Sugimoto H, Brown D, Kalluri R, Mundel P, Smith PL, Clapham DE, Pollak MR. TRPC6 is a glomerular slit diaphragm-associated channel required for normal renal function. Nat Genet 2005; 37(7): 739–744
https://doi.org/10.1038/ng1592 pmid: 15924139
26 Winn MP, Conlon PJ, Lynn KL, Farrington MK, Creazzo T, Hawkins AF, Daskalakis N, Kwan SY, Ebersviller S, Burchette JL, Pericak-Vance MA, Howell DN, Vance JM, Rosenberg PB. A mutation in the TRPC6 cation channel causes familial focal segmental glomerulosclerosis. Science 2005; 308(5729): 1801–1804
https://doi.org/10.1126/science.1106215 pmid: 15879175
27 Zhu B, Chen N, Wang ZH, Pan XX, Ren H, Zhang W, Wang WM. Identification and functional analysis of a novel TRPC6 mutation associated with late onset familial focal segmental glomerulosclerosis in Chinese patients. Mutat Res 2009; 664(1-2): 84–90
https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2008.11.021 pmid: 19124028
28 Schlöndorff J, Del Camino D, Carrasquillo R, Lacey V, Pollak MR. TRPC6 mutations associated with focal segmental glomerulosclerosis cause constitutive activation of NFAT-dependent transcription. Am J Physiol Cell Physiol 2009; 296(3): C558–C569
https://doi.org/10.1152/ajpcell.00077.2008 pmid: 19129465
29 Boute N, Gribouval O, Roselli S, Benessy F, Lee H, Fuchshuber A, Dahan K, Gubler MC, Niaudet P, Antignac C. NPHS2, encoding the glomerular protein podocin, is mutated in autosomal recessive steroid-resistant nephrotic syndrome. Nat Genet 2000; 24(4): 349–354
https://doi.org/10.1038/74166 pmid: 10742096
30 Tsukaguchi H, Sudhakar A, Le TC, Nguyen T, Yao J, Schwimmer JA, Schachter AD, Poch E, Abreu PF, Appel GB, Pereira AB, Kalluri R, Pollak MR. NPHS2 mutations in late-onset focal segmental glomerulosclerosis: R229Q is a common disease-associated allele. J Clin Invest 2002; 110(11): 1659–1666
https://doi.org/10.1172/JCI0216242 pmid: 12464671
31 Feng D, DuMontier C, Pollak MR. The role of α-actinin-4 in human kidney disease. Cell Biosci 2015; 5(1): 44
https://doi.org/10.1186/s13578-015-0036-8 pmid: 26301083
32 Kos CH, Le TC, Sinha S, Henderson JM, Kim SH, Sugimoto H, Kalluri R, Gerszten RE, Pollak MR. Mice deficient in α-actinin-4 have severe glomerular disease. J Clin Invest 2003; 111(11): 1683–1690
https://doi.org/10.1172/JCI17988 pmid: 12782671
33 Kaplan JM, Kim SH, North KN, Rennke H, Correia LA, Tong HQ, Mathis BJ, Rodríguez-Pérez JC, Allen PG, Beggs AH, Pollak MR. Mutations in ACTN4, encoding α-actinin-4, cause familial focal segmental glomerulosclerosis. Nat Genet 2000; 24(3): 251–256
https://doi.org/10.1038/73456 pmid: 10700177
34 Dai S, Wang Z, Pan X, Wang W, Chen X, Ren H, Hao C, Han B, Chen N. Functional analysis of promoter mutations in the ACTN4 and SYNPO genes in focal segmental glomerulosclerosis. Nephrol Dial Transplant 2010; 25(3): 824–835
https://doi.org/10.1093/ndt/gfp394 pmid: 19666657
35 Dai S, Wang Z, Pan X, Chen X, Wang W, Ren H, Feng Q, He JC, Han B, Chen N. ACTN4 gene mutations and single nucleotide polymorphisms in idiopathic focal segmental glomerulosclerosis. Nephron Clin Pract 2009; 111(2): c87–c94
https://doi.org/10.1159/000191198 pmid: 19142020
36 Choi HJ, Lee BH, Cho HY, Moon KC, Ha IS, Nagata M, Choi Y, Cheong HI. Familial focal segmental glomerulosclerosis associated with an ACTN4 mutation and paternal germline mosaicism. Am J Kidney Dis 2008; 51(5): 834–838
https://doi.org/10.1053/j.ajkd.2008.01.018 pmid: 18436095
37 Michaud JL, Lemieux LI, Dubé M, Vanderhyden BC, Robertson SJ, Kennedy CRJ. Focal and segmental glomerulosclerosis in mice with podocyte-specific expression of mutant α-actinin-4. J Am Soc Nephrol 2003; 14(5): 1200–1211 
https://doi.org/10.1097/01.ASN.0000059864.88610.5E pmid: 12707390
38 Kim JM, Wu H, Green G, Winkler CA, Kopp JB, Miner JH, Unanue ER, Shaw AS. CD2-associated protein haploinsufficiency is linked to glomerular disease susceptibility. Science 2003; 300(5623): 1298–1300
https://doi.org/10.1126/science.1081068 pmid: 12764198
39 Löwik MM, Groenen PJTA, Pronk I, Lilien MR, Goldschmeding R, Dijkman HB, Levtchenko EN, Monnens LA, van den Heuvel LP. Focal segmental glomerulosclerosis in a patient homozygous for a CD2AP mutation. Kidney Int 2007; 72(10): 1198–1203
https://doi.org/10.1038/sj.ki.5002469 pmid: 17713465
40 Gigante M, Pontrelli P, Montemurno E, Roca L, Aucella F, Penza R, Caridi G, Ranieri E, Ghiggeri GM, Gesualdo L. CD2AP mutations are associated with sporadic nephrotic syndrome and focal segmental glomerulosclerosis (FSGS). Nephrol Dial Transplant 2009; 24(6): 1858–1864
https://doi.org/10.1093/ndt/gfn712 pmid: 19131354
41 Esposito T, Lea RA, Maher BH, Moses D, Cox HC, Magliocca S, Angius A, Nyholt DR, Titus T, Kay T, Gray NA, Rastaldi MP, Parnham A, Gianfrancesco F, Griffiths LR. Unique X-linked familial FSGS with co-segregating heart block disorder is associated with a mutation in the NXF5 gene. Hum Mol Genet 2013; 22(18): 3654–3666
https://doi.org/10.1093/hmg/ddt215 pmid: 23686279
42 Huynh Cong E, Bizet AA, Boyer O, Woerner S, Gribouval O, Filhol E, Arrondel C, Thomas S, Silbermann F, Canaud G, Hachicha J, Ben Dhia N, Peraldi MN, Harzallah K, Iftene D, Daniel L, Willems M, Noel LH, Bole-Feysot C, Nitschké P, Gubler MC, Mollet G, Saunier S, Antignac C. A homozygous missense mutation in the ciliary gene TTC21B causes familial FSGS. J Am Soc Nephrol 2014; 25(11): 2435–2443
https://doi.org/10.1681/ASN.2013101126 pmid: 24876116
43 Boyer O, Woerner S, Yang F, Oakeley EJ, Linghu B, Gribouval O, Tête MJ, Duca JS, Klickstein L, Damask AJ, Szustakowski JD, Heibel F, Matignon M, Baudouin V, Chantrel F, Champigneulle J, Martin L, Nitschké P, Gubler MC, Johnson KJ, Chibout SD, Antignac C. LMX1B mutations cause hereditary FSGS without extrarenal involvement. J Am Soc Nephrol 2013; 24(8): 1216–1222
https://doi.org/10.1681/ASN.2013020171 pmid: 23687361
44 Conlon PJ, Butterly D, Albers F, Rodby R, Gunnells JC, Howell DN. Clinical and pathologic features of familial focal segmental glomerulosclerosis. Am J Kidney Dis 1995; 26(1): 34–40
https://doi.org/10.1016/0272-6386(95)90150-7 pmid: 7611265
45 Sanchez Tomero JA, Arrieta J, Alguacil A, Alonso A, Macias JF, Tabernero JM. Focal segmental glomerular sclerosis in three generations of a single family. Int J Pediatr Nephrol 1985; 6(3): 199–204
pmid: 3902692
46 Hao X, Xie J, Ma J, Wang Z, Zhou Q, Yang L, Pan X, Ren H, Chen N. Increased risk of treatment failure and end-stage renal disease in familial focal segmental glomerular sclerosis. Contrib Nephrol 2013; 181: 101–108
https://doi.org/10.1159/000348462 pmid: 23689572
47 Montini G, Malaventura C, Salviati L. Early coenzyme Q10 supplementation in primary coenzyme Q10 deficiency. N Engl J Med 2008; 358(26): 2849–2850
https://doi.org/10.1056/NEJMc0800582 pmid: 18579827
48 Heeringa SF, Chernin G, Chaki M, Zhou W, Sloan AJ, Ji Z, Xie LX, Salviati L, Hurd TW, Vega-Warner V, Killen PD, Raphael Y, Ashraf S, Ovunc B, Schoeb DS, McLaughlin HM, Airik R, Vlangos CN, Gbadegesin R, Hinkes B, Saisawat P, Trevisson E, Doimo M, Casarin A, Pertegato V, Giorgi G, Prokisch H, Rötig A, Nürnberg G, Becker C, Wang S, Ozaltin F, Topaloglu R, Bakkaloglu A, Bakkaloglu SA, Müller D, Beissert A, Mir S, Berdeli A, Varpizen S, Zenker M, Matejas V, Santos-Ocaña C, Navas P, Kusakabe T, Kispert A, Akman S, Soliman NA, Krick S, Mundel P, Reiser J, Nürnberg P, Clarke CF, Wiggins RC, Faul C, Hildebrandt F. COQ6 mutations in human patients produce nephrotic syndrome with sensorineural deafness. J Clin Invest 2011; 121(5): 2013–2024
https://doi.org/10.1172/JCI45693 pmid: 21540551
49 Ashraf S, Gee HY, Woerner S, Xie LX, Vega-Warner V, Lovric S, Fang H, Song X, Cattran DC, Avila-Casado C, Paterson AD, Nitschké P, Bole-Feysot C, Cochat P, Esteve-Rudd J, Haberberger B, Allen SJ, Zhou W, Airik R, Otto EA, Barua M, Al-Hamed MH, Kari JA, Evans J, Bierzynska A, Saleem MA, Böckenhauer D, Kleta R, El Desoky S, Hacihamdioglu DO, Gok F, Washburn J, Wiggins RC, Choi M, Lifton RP, Levy S, Han Z, Salviati L, Prokisch H, Williams DS, Pollak M, Clarke CF, Pei Y, Antignac C, Hildebrandt F. ADCK4 mutations promote steroid-resistant nephrotic syndrome through CoQ10 biosynthesis disruption. J Clin Invest 2013; 123(12): 5179–5189
https://doi.org/10.1172/JCI69000 pmid: 24270420
50 López LC, Schuelke M, Quinzii CM, Kanki T, Rodenburg RJT, Naini A, Dimauro S, Hirano M. Leigh syndrome with nephropathy and CoQ10 deficiency due to decaprenyl diphosphate synthase subunit 2 (PDSS2) mutations. Am J Hum Genet 2006; 79(6): 1125–1129
https://doi.org/10.1086/510023 pmid: 17186472
51 Hinkes B, Wiggins RC, Gbadegesin R, Vlangos CN, Seelow D, Nürnberg G, Garg P, Verma R, Chaib H, Hoskins BE, Ashraf S, Becker C, Hennies HC, Goyal M, Wharram BL, Schachter AD, Mudumana S, Drummond I, Kerjaschki D, Waldherr R, Dietrich A, Ozaltin F, Bakkaloglu A, Cleper R, Basel-Vanagaite L, Pohl M, Griebel M, Tsygin AN, Soylu A, Müller D, Sorli CS, Bunney TD, Katan M, Liu J, Attanasio M, O’toole JF, Hasselbacher K, Mucha B, Otto EA, Airik R, Kispert A, Kelley GG, Smrcka AV, Gudermann T, Holzman LB, Nürnberg P, Hildebrandt F. Positional cloning uncovers mutations in PLCE1 responsible for a nephrotic syndrome variant that may be reversible. Nat Genet 2006; 38(12): 1397–1405
https://doi.org/10.1038/ng1918 pmid: 17086182
52 Gee HY, Saisawat P, Ashraf S, Hurd TW, Vega-Warner V, Fang H, Beck BB, Gribouval O, Zhou W, Diaz KA, Natarajan S, Wiggins RC, Lovric S, Chernin G, Schoeb DS, Ovunc B, Frishberg Y, Soliman NA, Fathy HM, Goebel H, Hoefele J, Weber LT, Innis JW, Faul C, Han Z, Washburn J, Antignac C, Levy S, Otto EA, Hildebrandt F. ARHGDIA mutations cause nephrotic syndrome via defective RHO GTPase signaling. J Clin Invest 2013; 123(8): 3243–3253
https://doi.org/10.1172/JCI69134 pmid: 23867502
53 Goldstein DB, Allen A, Keebler J, Margulies EH, Petrou S, Petrovski S, Sunyaev S. Sequencing studies in human genetics: design and interpretation. Nat Rev Genet 2013; 14(7): 460–470
https://doi.org/10.1038/nrg3455 pmid: 23752795
54 Korkmaz E, Lipska-Ziętkiewicz BS, Boyer O, Gribouval O, Fourrage C, Tabatabaei M, Schnaidt S, Gucer S, Kaymaz F, Arici M, Dinckan A, Mir S, Bayazit AK, Emre S, Balat A, Rees L, Shroff R, Bergmann C, Mourani C, Antignac C, Ozaltin F, Schaefer F; PodoNet Consortium.ADCK4-associated glomerulopathy causes adolescence-onset FSGS. J Am Soc Nephrol 2016; 27(1): 63–68
https://doi.org/10.1681/ASN.2014121240 pmid: 25967120
[1] Xiaowei Zhu, Houfeng Zheng. Factors influencing peak bone mass gain[J]. Front. Med., 2021, 15(1): 53-69.
[2] Qiaoshuai Lan, Shuai Xia, Qian Wang, Wei Xu, Haiyan Huang, Shibo Jiang, Lu Lu. Development of oncolytic virotherapy: from genetic modification to combination therapy[J]. Front. Med., 2020, 14(2): 160-184.
[3] Jiahui Xu, Qianqian Wang, Elaine Lai Han Leung, Ying Li, Xingxing Fan, Qibiao Wu, Xiaojun Yao, Liang Liu. Compound C620-0696, a new potent inhibitor targeting BPTF, the chromatin-remodeling factor in non-small-cell lung cancer[J]. Front. Med., 2020, 14(1): 60-67.
[4] Xiao He, Chentao Jin, Mindi Ma, Rui Zhou, Shuang Wu, Haoying Huang, Yuting Li, Qiaozhen Chen, Mingrong Zhang, Hong Zhang, Mei Tian. PET imaging on neurofunctional changes after optogenetic stimulation in a rat model of panic disorder[J]. Front. Med., 2019, 13(5): 602-609.
[5] Tiange Wang, Min Xu, Yufang Bi, Guang Ning. Interplay between diet and genetic susceptibility in obesity and related traits[J]. Front. Med., 2018, 12(6): 601-607.
[6] Liqin Wang, Rene Bernards. Taking advantage of drug resistance, a new approach in the war on cancer[J]. Front. Med., 2018, 12(4): 490-495.
[7] Jiyu Tong, Richard A. Flavell, Hua-Bing Li. RNA m6A modification and its function in diseases[J]. Front. Med., 2018, 12(4): 481-489.
[8] Fang Fang, Weihua Xiao, Zhigang Tian. Challenges of NK cell-based immunotherapy in the new era[J]. Front. Med., 2018, 12(4): 440-450.
[9] Yan Yang, Jian Chen, Di Lin, Xujian Xu, Jun Cheng, Changgui Sun. Prevalence and drug resistance characteristics of carbapenem-resistant Enterobacteriaceae in Hangzhou, China[J]. Front. Med., 2018, 12(2): 182-188.
[10] Qiuxia Han, Hanyu Zhu, Xiangmei Chen, Zhangsuo Liu. Non-genetic mechanisms of diabetic nephropathy[J]. Front. Med., 2017, 11(3): 319-332.
[11] Jiangbo Du,Wenjie Xue,Yong Ji,Xun Zhu,Yayun Gu,Meng Zhu,Cheng Wang,Yong Gao,Juncheng Dai,Hongxia Ma,Yue Jiang,Jiaping Chen,Zhibin Hu,Guangfu Jin,Hongbing Shen. U-shaped association between telomere length and esophageal squamous cell carcinoma risk: a case-control study in Chinese population[J]. Front. Med., 2015, 9(4): 478-486.
[12] Tao Wang,Weiping Jia,Cheng Hu. Advancement in genetic variants conferring obesity susceptibility from genome-wide association studies[J]. Front. Med., 2015, 9(2): 146-161.
[13] Ching-Hon Pui. Genomic and pharmacogenetic studies of childhood acute lymphoblastic leukemia[J]. Front. Med., 2015, 9(1): 1-9.
[14] Lunxiu Qin. Osteopontin is a promoter for hepatocellular carcinoma metastasis: a summary of 10 years of studies[J]. Front Med, 2014, 8(1): 24-32.
[15] Xuejun Zhang. Exome sequencing greatly expedites the progressive research of Mendelian diseases[J]. Front Med, 2014, 8(1): 42-57.
Viewed
Full text


Abstract

Cited

  Shared   
  Discussed