Please wait a minute...
Frontiers of Medicine

ISSN 2095-0217

ISSN 2095-0225(Online)

CN 11-5983/R

Postal Subscription Code 80-967

2018 Impact Factor: 1.847

Front. Med.    2018, Vol. 12 Issue (1) : 98-103
Cyclospora cayetanensis infections among diarrheal outpatients in Shanghai: a retrospective case study
Yanyan Jiang1, Zhongying Yuan1, Guoqing Zang2, Dan Li2, Ying Wang1, Yi Zhang2, Hua Liu1, Jianping Cao1(), Yujuan Shen1()
1. National Institute of Parasitic Diseases, Chinese Center for Disease Control and Prevention; Key Laboratory of Parasite and Vector Biology, Ministry of Health, China; WHO Collaborating Center for Tropical Diseases, Shanghai 200025, China
2. Shanghai Jiao Tong University Affiliated Sixth People’s Hospital, Shanghai 200233, China
 Download: PDF(156 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks

Cyclospora cayetanensis is a foodborne and waterborne pathogen that causes endemic and epidemic human diarrhea worldwide. A few epidemiological studies regarding C. cayetanensis infections in China have been conducted. During 2013, a total of 291 stool specimens were collected from patients with diarrhea at a hospital in urban Shanghai. C. cayetanensis was not detected in any of the stool specimens by traditional microscopy, whereas five stool specimens (1.72%, 5/291) were positive by PCR. These positive cases confirmed by molecular technology were all in the adult group (mean age 27.8 years; 2.94%, 5/170) with watery diarrhea. Marked infection occurred in the rainy season of May and July. Sequence and phylogenetic analyses of the partial 18S rRNA genes of C. cayetanensis isolated showed intra-species diversity of this parasite. This study showed, for the first time, that C. cayetanensis is a pathogen in outpatients with diarrhea in Shanghai, albeit at a low level. However, the transmission dynamics of this parasite in these patients remain uncertain.

Keywords Cyclospora cayetanensis      outpatients with diarrhea      stool specimens      18S rRNA gene     
Corresponding Authors: Jianping Cao,Yujuan Shen   
Just Accepted Date: 03 January 2018   Online First Date: 26 January 2018    Issue Date: 06 February 2018
 Cite this article:   
Yanyan Jiang,Zhongying Yuan,Guoqing Zang, et al. Cyclospora cayetanensis infections among diarrheal outpatients in Shanghai: a retrospective case study[J]. Front. Med., 2018, 12(1): 98-103.
Sample Gendera Age (year) Occupation Total
Male Female 14–17 18–44 ≥45 Worker Service Other
No. examined 139 152 15 170 106 181 10 100 291
No. positive (%) 3 (2.16) 2 (1.32) 0 (0) 5 (2.94) 0 (0) 4 (2.21) 1 (10.00) 0 5 (1.72)b
Tab.1  Detection rate and distribution of Cyclospora cayetanensis by gender, age, and occupation of patients
Accession no. in GenBank Nucleotide at position Clinical symptoms Same isolates found in area
112 121 248 Frequency of diarrhea (times/d) Fever Vomiting
AF111183 C C G        
KJ569531 . Y . 10 No No China (Henan), Mexico, Peru
KJ569532 . . . 3.5 No No Mexico
KJ569533 . . . 4 No No Mexico
KJ569534 T . . 4 No Yes China (Henan), Peru
KJ569535 . . C 4 Yes No China (Henan)
Tab.2  Sequence analysis of variable 18S rRNA nucleotide sequences among Cyclospora cayetanensis isolates from patients with diarrhea in Shanghai and the associated clinical symptoms
Month No. infected/No. patients Infection rate ( %)
January 0/8 0
February 0/2 0
March 0/12 0
April 0/19 0
May 2/16 12.50
June 0/15 0
July 3/57 5.26
August 0/31 0
September 0/48 0
October 0/32 0
November 0/21 0
December 0/30 0
Tab.3  Monthly prevalence of Cyclospora cayetanensis in a hospital in Shanghai during the year 2013
Fig.1  Phylogenetic relationships of C. cayetanensis identified in this study by a neighbor-joining analysis of 18S rRNA sequences. Only bootstrap values>50% are shown in the phylogenetic tree.
1 Thima K, Mori  H, Praevanit R,  Mongkhonmu S,  Waikagul J,  Watthanakulpanich D. Recovery of Cyclospora cayetanensis among asymptomatic rural Thai schoolchildren. Asian Pac J Trop Med 2014; 7(2): 119–123 pmid: 24461524
2 Llanes R, Velázquez  B, Reyes Z,  Somarriba L. Co-infection with Cyclospora cayetanensis and Salmonella typhi in a patient with HIV infection and chronic diarrhoea. Pathog Glob Health 2013; 107(1): 38–39 pmid: 23432863
3 Centers for Disease Control and Prevention (CDC). Outbreaks of cyclosporiasis—United States, June−August 2013. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2013; 62(43): 862
pmid: 24172881
4 Sánchez-Vega JT,  Cabrera-Fuentes HA,  Romero-Olmedo AJ,  Ortiz-Frías JL,  Sokolina F,  Barreto G. Cyclospora cayetanensis: this emerging protozoan pathogen in Mexico. Am J Trop Med Hyg 2014; 90(2): 351–353 pmid: 24379243
5 Chacín-Bonilla L,  Estévez J,  Monsalve F,  Quijada L.Cyclospora cayetanensis infections among diarrheal patients from Venezuela. Am J Trop Med Hyg 2001; 65(4): 351–354 pmid: 11693883
6 Milord F, Lampron-Goulet  E, St-Amour M,  Levac E,  Ramsay D. Cyclospora cayetanensis: a description of clinical aspects of an outbreak in Quebec, Canada. Epidemiol Infect 2012; 140(4): 626–632 pmid: 21791150
7 Koru O, Araz  E, Inci A,  Tanyuksel M. Co-infection of Giardia intestinalis and Cyclospora cayetanensis in an immunocompetent patient with prolonged diarrhea: case report. J Microbiol 2006; 44(3): 360–362
pmid: 16820767
8 Chacín-Bonilla L. Transmission of Cyclospora cayetanensis infection: a review focusing on soil-borne cyclosporiasis. Trans R Soc Trop Med Hyg 2008; 102(3): 215–216 pmid: 17689579
9 Galván AL, Magnet  A, Izquierdo F,  Fenoy S,  Rueda C,  Fernández Vadillo C,  Henriques-Gil N,  del Aguila C. Molecular characterization of human-pathogenic microsporidia and Cyclospora cayetanensis isolated from various water sources in Spain: a year-long longitudinal study. Appl Environ Microbiol 2013; 79(2): 449–459 pmid: 23124243
10 Ben Ayed L, Yang  W, Widmer G,  Cama V, Ortega  Y, Xiao L. Survey and genetic characterization of wastewater in Tunisia for Cryptosporidium spp., Giardia duodenalisEnterocytozoon bieneusiCyclospora cayetanensis and Eimeria spp. J Water Health 2012; 10(3): 431–444 pmid: 22960487
11 Chacín-Bonilla L,  Barrios F,  Sanchez Y. Epidemiology of Cyclospora cayetanensis infection in San Carlos Island, Venezuela: strong association between socio-economic status and infection. Trans R Soc Trop Med Hyg 2007; 101(10): 1018–1024 pmid: 17655898
12 Xing WL, Wu  KW, Ling XY,  Huang HC,  Liu QZ, Zheng  XY, Jin YG. Prevalence survey on Cyclospora cayetanensis in diarrhea cases in Wenzhou. Chin J Parasit Dis Control (Zhongguo Ji Sheng Chong Bing Fang Zhi Za Zhi) 2002; 15(5): 320–321 (in Chinese)
13 Wang KX, Li  CP, Wang J,  Tian Y. Cyclospore cayetanensis in Anhui, China. World J Gastroenterol 2002; 8(6): 1144–1148 pmid: 12439942
14 Zhang BX, Yu  H, Zhang LL,  Tao H, Li  YZ, Li Y,  Cao ZK, Bai  ZM, He YQ. Prevalence survey on Cyclospora cayetanensis and Cryptosporidium ssp. in diarrhea cases in Yunnan Province. Chin J Parasitol Parasit Dis (Zhongguo Ji Sheng Chong Xue Yu Ji Sheng Chong Bing Za Zhi) 2002; 20(2): 106–108 (in Chinese) 
pmid: 12567573
15 Berlin OG, Peter  JB, Gagne C,  Conteas CN,  Ash LR. Autofluorescence and the detection of Cyclospora oocysts. Emerg Infect Dis 1998; 4(1): 127–128 pmid: 9452408
16 Swarna SR, Madhavan  R, Gomathi S,  Yadav D. Chronic diarrhea due to Cyclospora spp. infection. Trop Parasitol 2013; 3(1): 85–86 pmid: 23961450
17 Sulaiman IM, Ortega  Y, Simpson S,  Kerdahi K. Genetic characterization of human-pathogenic Cyclospora cayetanensis parasites from three endemic regions at the 18S ribosomal RNA locus. Infect Genet Evol 2014; 22: 229–234 pmid: 23891667
18 Kimura K, Rai  SK, Rai G,  Insisiengmay S,  Kawabata M,  Karanis P,  Uga S. Study on Cyclospora cayetanensis associated with diarrheal disease in Nepal and Loa PDR. Southeast Asian J Trop Med Public Health 2005; 36(6): 1371–1376
pmid: 16610636
19 Gonçalves EM,  Uemura IH,  Castilho VL,  Corbett CE. Retrospective study of the occurrence of Cyclospora cayetanensis at Clinical Hospital of the University of São Paulo Medical School, SP. Rev Soc Bras Med Trop 2005; 38(4): 326–330 pmid: 16082480
20 Orozco-Mosqueda GE,  Martínez-Loya OA,  Ortega YR. Cyclospora cayetanensis in a pediatric hospital in Morelia, México. Am J Trop Med Hyg 2014; 91(3): 537–540 pmid: 24957545
21 Hussein EM, El-Moamly  AA, Mahmoud MA,  Ateek NS. Wide genetic variations at 18S ribosomal RNA locus of Cyclospora cayetanensis isolated from Egyptian patients using high resolution melting curve. Parasitol Res 2016; 115(7): 2797–2806 pmid: 27041342
22 Bern C, Kawai  V, Vargas D,  Rabke-Verani J,  Williamson J,  Chavez-Valdez R,  Xiao L, Sulaiman  I, Vivar A,  Ticona E,  Navincopa M,  Cama V, Moura  H, Secor WE,  Visvesvara G,  Gilman RH. The epidemiology of intestinal microsporidiosis in patients with HIV/AIDS in Lima, Peru. J Infect Dis 2005; 191(10): 1658–1664 pmid: 15838792
23 Madico G, McDonald  J, Gilman RH,  Cabrera L,  Sterling CR. Epidemiology and treatment of Cyclospora cayetanensis infection in Peruvian children. Clin Infect Dis 1997; 24(5): 977–981 pmid: 9142805
24 Pieniazek NJ, Slemenda  SB, da Silva AJ,  Alfano EM,  Arrowood MJ. PCR confirmation of infection with Cyclospora cayetanensis. Emerg Infect Dis 1996; 2(4): 357–359 pmid: 8969255
25 Zhou Y, Lv  B, Wang Q,  Wang R, Jian  F, Zhang L,  Ning C, Fu  K, Wang Y,  Qi M, Yao  H, Zhao J,  Zhang X,  Sun Y, Shi  K, Arrowood MJ,  Xiao L. Prevalence and molecular characterization of Cyclospora cayetanensis, Henan, China. Emerg Infect Dis 2011; 17(10): 1887–1890 pmid: 22000362
26 Tamura K, Peterson  D, Peterson N,  Stecher G,  Nei M, Kumar  S. MEGA5: molecular evolutionary genetics analysis using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods. Mol Biol Evol 2011; 28(10): 2731–2739 pmid: 21546353
27 Liu H, Shen  Y, Yin J,  Yuan Z, Jiang  Y, Xu Y,  Pan W, Hu  Y, Cao J. Prevalence and genetic characterization of CryptosporidiumEnterocytozoonGiardia and Cyclospora in diarrheal outpatients in China. BMC Infect Dis 2014; 14(1): 25 pmid: 24410985
28 Eberhard ML, da Silva  AJ, Lilley BG,  Pieniazek NJ. Morphologic and molecular characterization of new Cyclospora species from Ethiopian monkeys: C. cercopitheci sp.n., C. colobi sp.n., and C. papionis sp.n. Emerg Infect Dis 1999; 5(5): 651–658 pmid: 10511521
29 Kaminsky RGLJ, Lagos  J, Raudales Santos G, Urrutia S. Marked seasonality of Cyclospora cayetanensis infections: ten-year observation of hospital cases, Honduras. BMC Infect Dis 2016; 16(1): 66 pmid: 26847438
30 Bern C, Arrowood  MJ, Eberhard M,  Maguire JH,  Pratdesaba R,  Torres O,  Gonzalez M. Cyclospora in Guatemala: further considerations. J Clin Microbiol 2002; 40(2): 731–732 pmid: 11826011
31 Bern C, Hernandez  B, Lopez MB,  Arrowood MJ,  de Mejia MA,  de Merida AM,  Hightower AW,  Venczel L,  Herwaldt BL,  Klein RE. Epidemiologic studies of Cyclospora cayetanensis in Guatemala. Emerg Infect Dis 1999; 5(6): 766–774 pmid: 10603209
32 Alakpa GE, Clarke  SC, Fagbenro-Beyioku AF. Cyclospora cayetanensis infection in Lagos, Nigeria. Clin Microbiol Infect 2003; 9(7): 731–733 pmid: 12925119
33 Lopez AS, Bendik  JM, Alliance JY,  Roberts JM,  da Silva AJ,  Moura IN,  Arrowood MJ,  Eberhard ML,  Herwaldt BL. Epidemiology of Cyclospora cayetanensis and other intestinal parasites in a community in Haiti. J Clin Microbiol 2003; 41(5): 2047–2054 pmid: 12734247
34 Abanyie F, Harvey  RR, Harris JR,  Wiegand RE,  Gaul L, Desvignes-Kendrick  M, Irvin K,  Williams I,  Hall RL,  Herwaldt B,  Gray EB,  Qvarnstrom Y,  Wise ME,  Cantu V,  Cantey PT,  Bosch S,  DA Silva AJ,  Fields A,  Bishop H,  Wellman A,  Beal J, Wilson  N, Fiore AE,  Tauxe R,  Lance S,  Slutsker L,  Parise M; Multistate Cyclosporiasis Outbreak Investigation Team. 2013 multistate outbreaks of Cyclospora cayetanensis infections associated with fresh produce: focus on the Texas investigations. Epidemiol Infect 2015; 143(16): 3451–3458 pmid: 25865140
35 El Baidouri F,  Diancourt L,  Berry V,  Chevenet F,  Pratlong F,  Marty P,  Ravel C. Genetic structure and evolution of the Leishmania genus in Africa and Eurasia: what does MLSA tell us. PLoS Negl Trop Dis 2013; 7(6): e2255 pmid: 23785530
36 Li N, Xiao  L, Cama VA,  Ortega Y,  Gilman RH,  Guo M, Feng  Y. Genetic recombination and Cryptosporidium hominis virulent subtype IbA10G2. Emerg Infect Dis 2013; 19(10): 1573–1582 pmid: 24050210
37 Qvarnstrom Y, Wei-Pridgeon  Y, Li W,  Nascimento FS,  Bishop HS,  Herwaldt BL,  Moss DM,  Nayak V,  Srinivasamoorthy G,  Sheth M,  Arrowood MJ. Draft genome sequences from Cyclospora cayetanensis oocysts purified from a human stool sample. Genome Announc 2015; 3(6): e01324–e01315 pmid: 26586880
38 Guo Y, Roellig  DM, Li N,  Tang K, Frace  M, Ortega Y,  Arrowood MJ,  Feng Y, Qvarnstrom  Y, Wang L,  Moss DM,  Zhang L,  Xiao L. Multilocus sequence typing tool for Cyclospora cayetanensis. Emerg Infect Dis 2016; 22(8): 1464–1467 pmid: 27433881
39 Cinar HN, Gopinath  G, Jarvis K,  Murphy HR. The complete mitochondrial genome of the foodborne parasitic pathogen Cyclospora cayetanensis. PLoS One 2015; 10(6): e0128645 pmid: 26042787
40 Ogedengbe ME, Qvarnstrom  Y, da Silva AJ,  Arrowood MJ,  Barta JR. A linear mitochondrial genome of Cyclospora cayetanensis (Eimeriidae, Eucoccidiorida, Coccidiasina, Apicomplexa) suggests the ancestral start position within mitochondrial genomes of eimeriid coccidia. Int J Parasitol 2015; 45(6): 361–365 pmid: 25812835
Full text