Please wait a minute...
Frontiers of Agricultural Science and Engineering

ISSN 2095-7505

ISSN 2095-977X(Online)

CN 10-1204/S

Postal Subscription Code 80-906

Front. Agr. Sci. Eng.    2017, Vol. 4 Issue (3) : 289-294    https://doi.org/10.15302/J-FASE-2017155
REVIEW
Genomic regions under selection for important traits in domestic horse breeds
Xuexue LIU1,2, Yuehui MA1,2, Lin JIANG1,2()
1. Institute of Animal Science, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China
2. CAAS-ILRI Joint Laboratory on Livestock and Forage Genetic Resources, Institute of Animal Science, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China
 Download: PDF(168 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Horses were domesticated 5500 years ago, thousands of years later than other domestic animals; however, in this relatively short period, domestic horses have had a great impact on human history by accelerating civilization, revolutionizing warfare and advancing agricultural production. Modern breeding using marker-assisted selection has greatly accelerated breeding progress. Therefore, identification of genetic markers underlying the traits of interest in domestic horses is the basis for the modern breeding system. In this review, we present an overview of genetic mapping studies and genome wide analyses to identify the genomic regions targeted by positive selection for four important aspects of horses, coat color, racing performance, gait and height at withers. The MC1R locus, for example, has been shown to be the main gene responsible for chestnut color, and the MSTN locus has been shown to control the muscle fiber growth in racing breeds. The missense mutation in DMRT3 is the causal mutation for the alternate gaits in horses. Height at withers, a quantitative trait, was mapped to four major loci (3:105547002, 6:81481064, 9:75550059 and 11:232597 32) that can explain 83% of the height variations in domestic horses.

Keywords horse      coat color      racing performance      gait      height     
Corresponding Author(s): Lin JIANG   
Just Accepted Date: 07 April 2017   Online First Date: 26 April 2017    Issue Date: 12 September 2017
 Cite this article:   
Xuexue LIU,Yuehui MA,Lin JIANG. Genomic regions under selection for important traits in domestic horse breeds[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 289-294.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/10.15302/J-FASE-2017155
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/Y2017/V4/I3/289
Causative mutationBreedColorGene IDReference
83Ser-PheEuropean breedsChestnutMC1R[5]
83Ser-PheMorgan and Belgian horsesChestnutMC1R[3]
4.6-kb duplication in intron 6Gray horseGraySTX17[6]
1617-bp insertionDun horseDunTBX3[7]
C189TMongolian horseChestnutTYRP1[8]
Tab.1  Causative mutations for coat coloration in domestic horses
Causative mutationBreedAverage height/cmGene IDReference
3:105547002, 6:81481064, 9:75550059 and 11:23259732European80-200LCORL, NCAPG, HMGA2, ZFAT[34]
c.83G>A; p.G28EShetland80HMGA2[35]
ECA8.18101000 and ECA8.18120526Debao pony106TBX3[36]
Tab.2  Causative mutations for the height at withers in domestic horses
1 Outram A K, Stear N A, Bendrey R, Olsen S, Kasparov A, Zaibert V, Thorpe N, Evershed R P. The earliest horse harnessing and milking. Science, 2009, 323(5919): 1332–1335
https://doi.org/10.1126/science.1168594 pmid: 19265018
2 Wade C M, Giulotto E, Sigurdsson S, Zoli M, Gnerre S, Imsland F, Lear T L, Adelson D L, Bailey E, Bellone R R, Blöcker H, Distl O, Edgar R C, Garber M, Leeb T, Mauceli E, MacLeod J N, Penedo M C, Raison J M, Sharpe T, Vogel J, Andersson L, Antczak D F, Biagi T, Binns M M, Chowdhary B P, Coleman S J, Della Valle G, Fryc S, Guérin G, Hasegawa T, Hill E W, Jurka J, Kiialainen A, Lindgren G, Liu J, Magnani E, Mickelson J R, Murray J, Nergadze S G, Onofrio R, Pedroni S, Piras M F, Raudsepp T, Rocchi M, Røed K H, Ryder O A, Searle S, Skow L, Swinburne J E, Syvänen A C, Tozaki T, Valberg S J, Vaudin M, White J R, Zody M C, Lander E S, Lindblad-Toh K. Genome sequence, comparative analysis, and population genetics of the domestic horse. Science, 2009, 326(5954): 865–867
https://doi.org/10.1126/science.1178158 pmid: 19892987
3 McCue M E, Bannasch D L, Petersen J L, Gurr J, Bailey E, Binns M M, Distl O, Guérin G, Hasegawa T, Hill E W, Leeb T, Lindgren G, Penedo M C, Røed K H, Ryder O A, Swinburne J E, Tozaki T, Valberg S J, Vaudin M, Lindblad-Toh K, Wade C M, Mickelson J R. A high density SNP array for the domestic horse and extant Perissodactyla: utility for association mapping, genetic diversity, and phylogeny studies. PLoS Genetics, 2012, 8(1): e1002451
https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002451 pmid: 22253606
4 Sabeti P C, Schaffner S F, Fry B, Lohmueller J, Varilly P, Shamovsky O, Palma A, Mikkelsen T S, Altshuler D, Lander E S. Positive natural selection in the human lineage. Science, 2006, 312(5780): 1614–1620
https://doi.org/10.1126/science.1124309 pmid: 16778047
5 Marklund L, Moller M J, Sandberg K, Andersson L. A missense mutation in the gene for melanocyte-stimulating hormone receptor (MC1R) is associated with the chestnut coat color in horses. Mammalian Genome, 1996, 7(12): 895–899
https://doi.org/10.1007/s003359900264 pmid: 8995760
6 Rosengren Pielberg G, Golovko A, Sundström E, Curik I, Lennartsson J, Seltenhammer M H, Druml T, Binns M, Fitzsimmons C, Lindgren G, Sandberg K, Baumung R, Vetterlein M, Strömberg S, Grabherr M, Wade C, Lindblad-Toh K, Pontén F, Heldin C H, Sölkner J, Andersson L. A cis-acting regulatory mutation causes premature hair graying and susceptibility to melanoma in the horse. Nature Genetics, 2008, 40(8): 1004–1009
https://doi.org/10.1038/ng.185 pmid: 18641652
7 Imsland F, McGowan K, Rubin C J, Henegar C, Sundström E, Berglund J, Schwochow D, Gustafson U, Imsland P, Lindblad-Toh K, Lindgren G, Mikko S, Millon L, Wade C, Schubert M, Orlando L, Penedo M C, Barsh G S, Andersson L. Regulatory mutations in TBX3 disrupt asymmetric hair pigmentation that underlies Dun camouflage color in horses. Nature Genetics, 2016, 48(2): 152–158
https://doi.org/10.1038/ng.3475 pmid: 26691985
8 Li B, He X, Zhao Y, Zhao Q, Unierhu, Bai D, Manglai D. Tyrosinase-related protein 1 (TYRP1) gene polymorphism and skin differential expression related to coat color in Mongolian horse. Livestock Science, 2014, 167: 58–64
https://doi.org/10.1016/j.livsci.2014.06.003
9 Kerje S, Lind J, Schütz K, Jensen P, Andersson L. Melanocortin 1-receptor (MC1R) mutations are associated with plumage colour in chicken. Animal Genetics, 2003, 34(4): 241–248
https://doi.org/10.1046/j.1365-2052.2003.00991.x pmid: 12873211
10 Fontanesi L, Dall’Olio S, Beretti F, Portolano B, Russo V. Coat colours in the Massese sheep breed are associated with mutations in the agouti signalling protein (ASIP) and melanocortin 1 receptor (MC1R) genes. Animal, 2011, 5(1): 8–17
https://doi.org/10.1017/S1751731110001382 pmid: 22440696
11 Kijas J M H, Wales R, Törnsten A, Chardon P, Moller M, Andersson L. Melanocortin receptor 1 (MC1R) mutations and coat color in pigs. Genetics, 1998, 150(3): 1177–1185
pmid: 9799269
12 Petersen J L, Mickelson J R, Rendahl A K, Valberg S J, Andersson L S, Axelsson J, Bailey E, Bannasch D, Binns M M, Borges A S, Brama P, da Câmara Machado A, Capomaccio S, Cappelli K, Cothran E G, Distl O, Fox-Clipsham L, Graves K T, Guérin G, Haase B, Hasegawa T, Hemmann K, Hill E W, Leeb T, Lindgren G, Lohi H, Lopes M S, McGivney B A, Mikko S, Orr N, Penedo M C, Piercy R J, Raekallio M, Rieder S, Røed K H, Swinburne J, Tozaki T, Vaudin M, Wade C M, McCue M E. Genome-wide analysis reveals selection for important traits in domestic horse breeds. PLoS Genetics, 2013, 9(1): e1003211
https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1003211 pmid: 23349635
13 Rieder S, Taourit S, Mariat D, Langlois B, Guérin G. Mutations in the agouti (ASIP), the extension (MC1R), and the brown (TYRP1) loci and their association to coat color phenotypes in horses (Equus caballus). Mammalian Genome: Official Journal of the International Mammalian Genome Society, 2001, 12(6): 450–455
https://doi.org/10.1007/s003350020017 pmid: 11353392
14 Reissmann M, Musa L, Zakizadeh S, Ludwig A. Distribution of coat-color-associated alleles in the domestic horse population and Przewalski’s horse. Journal of Applied Genetics, 2016, 57(4): 519–525
https://doi.org/10.1007/s13353-016-0352-7 pmid: 27194311
15 Sundström E, Imsland F, Mikko S, Wade C, Sigurdsson S, Pielberg G R, Golovko A, Curik I, Seltenhammer M H, Sölkner J, Lindblad-Toh K, Andersson L. Copy number expansion of the STX17 duplication in melanoma tissue from Grey horses. BMC Genomics, 2012, 13(1): 365
https://doi.org/10.1186/1471-2164-13-365 pmid: 22857264
16 Jiang L, Campagne C, Sundström E, Sousa P, Imran S, Seltenhammer M, Pielberg G, Olsson M J, Egidy G, Andersson L, Golovko A. Constitutive activation of the ERK pathway in melanoma and skin melanocytes in Grey horses.BMC Cancer , 2014, 14(1): 857
https://doi.org/10.1186/1471-2407-14-857 pmid: 25413220
17 Teixeira R B, Rendahl A K, Anderson S M, Mickelson J R, Sigler D, Buchanan B R, Coleman R J, McCue M E. Coat color genotypes and risk and severity of melanoma in gray quarter horses. Journal of Veterinary Internal Medicine, 2013, 27(5): 1201–1208
https://doi.org/10.1111/jvim.12133 pmid: 23875712
18 Stefaniuk-Szmukier M, Ropka-Molik K, Piórkowska K, Szmatoła T, Długosz B, Pisarczyk W, Bugno-Poniewierska M. Variation in TBX3 gene region in dun coat color polish konik horses. Journal of Equine Veterinary Science, 2017, 49: 60–62
https://doi.org/10.1016/j.jevs.2016.10.003
19 Gao K X, Chen N B, Liu W J, Li R, Lan X Y, Chen H, Lei C Z, Dang R H. Frequency of gray coat color in native Chinese horse breeds. GMR, 2015, 14(4): 14144–14150
https://doi.org/10.4238/2015.October.29.36 pmid: 26535731
20 Petersen J L, Valberg S J, Mickelson J R, McCue M E. Haplotype diversity in the equine myostatin gene with focus on variants associated with race distance propensity and muscle fiber type proportions. Animal Genetics, 2014, 45(6): 827–835
https://doi.org/10.1111/age.12205 pmid: 25160752
21 Hill E W, Gu J, Eivers S S, Fonseca R G, McGivney B A, Govindarajan P, Orr N, Katz L M, MacHugh D E. A sequence polymorphism in MSTN predicts sprinting ability and racing stamina in thoroughbred horses. PLoS One, 2010, 5(1): e8645
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0008645 pmid: 20098749
22 Shin D H, Lee J W, Park J E, Choi I Y, Oh H S, Kim H J, Kim H. Multiple genes related to muscle identified through a joint analysis of a two-stage genome-wide association study for racing performance of 1156 thoroughbreds. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2015, 28(6): 771–781
https://doi.org/10.5713/ajas.14.0008 pmid: 25925054
23 Li R, Liu D H, Cao C N, Wang S Q, Dang R H, Lan X Y, Chen H, Zhang T, Liu W J, Lei C Z. Single nucleotide polymorphisms of myostatin gene in Chinese domestic horses. Gene, 2014, 538(1): 150–154
https://doi.org/10.1016/j.gene.2013.12.027 pmid: 24368331
24 Moon S, Lee J W, Shin D, Shin K Y, Kim J, Choi I Y, Kim J, Kim H. A Genome-wide scan for selective sweeps in racing horses. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2015, 28(11): 1525–1531
https://doi.org/10.5713/ajas.14.0696 pmid: 26333666
25 Andersson L S, Larhammar M, Memic F, Wootz H, Schwochow D, Rubin C J, Patra K, Arnason T, Wellbring L, Hjälm G, Imsland F, Petersen J L, McCue M E, Mickelson J R, Cothran G, Ahituv N, Roepstorff L, Mikko S, Vallstedt A, Lindgren G, Andersson L, Kullander K. Mutations in DMRT3 affect locomotion in horses and spinal circuit function in mice. Nature, 2012, 488(7413): 642–646
https://doi.org/10.1038/nature11399 pmid: 22932389
26 Promerová M, Andersson L S, Juras R, Penedo M C, Reissmann M, Tozaki T, Bellone R, Dunner S, Hořín P, Imsland F, Imsland P, Mikko S, Modrý D, Roed K H, Schwochow D, Vega-Pla J L, Mehrabani-Yeganeh H, Yousefi-Mashouf N, G Cothran E, Lindgren G, Andersson L. Worldwide frequency distribution of the ‘Gait keeper’ mutation in the DMRT3 gene. Animal Genetics, 2014, 45(2): 274–282
https://doi.org/10.1111/age.12120 pmid: 24444049
27 Fegraeus K J, Johansson L, Mäenpää M, Mykkänen A, Andersson L S, Velie B D, Andersson L, Árnason T, Lindgren G. Different DMRT3 genotypes are best adapted for harness racing and riding in finnhorses. Journal of Heredity, 2015, 106(6): 734–740
https://doi.org/10.1093/jhered/esv062
28 Jäderkvist K, Andersson L S, Johansson A M, Árnason T, Mikko S, Eriksson S, Andersson L, Lindgren G. The DMRT3 ‘Gait keeper’ mutation affects performance of Nordic and Standardbred trotters. Journal of Animal Science, 2014, 92(10): 4279–4286
https://doi.org/10.2527/jas.2014-7803 pmid: 25085403
29 Kristjansson T, Bjornsdottir S, Sigurdsson A, Andersson L S, Lindgren G, Helyar S J, Klonowski A M, Arnason T. The effect of the ‘Gait keeper’ mutation in the DMRT3 gene on gaiting ability in Icelandic horses. Journal of Animal Breeding and Genetics, 2014, 131(6): 415–425
https://doi.org/10.1111/jbg.12112 pmid: 25073639
30 Han H, Zeng L, Dang R, Lan X, Chen H, Lei C. The DMRT3 gene mutation in Chinese horse breeds. Animal Genetics, 2015, 46(3): 341–342
https://doi.org/10.1111/age.12292 pmid: 25917306
31 Revold T, Mykkänen A K, Karlström K, Ihler C F, Pösö A R, Essén-Gustavsson B. Effects of training on equine muscle fibres and monocarboxylate transporters in young Coldblooded Trotters. Equine Veterinary Journal, 2010, 42(38): 289–295
https://doi.org/10.1111/j.2042-3306.2010.00274.x pmid: 21059020
32 Solé M, Cervantes I, Gutiérrez J P, Gómez M D, Valera M. Estimation of genetic parameters for morphological and functional traits in a Menorca horse population. Spanish Journal of Agricultural Research, 2014, 12(1): 125
https://doi.org/10.5424/sjar/2014121-4686
33 Brard S, Ricard A. Genome-wide association study for jumping performances in French sport horses. Animal Genetics, 2015, 46(1): 78–81
https://doi.org/10.1111/age.12245 pmid: 25515185
34 Makvandi-Nejad S, Hoffman G E, Allen J J, Chu E, Gu E, Chandler A M, Loredo A I, Bellone R R, Mezey J G, Brooks S A, Sutter N B. Four loci explain 83% of size variation in the horse. PLoS One, 2012, 7(7): e39929
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0039929 pmid: 22808074
35 Frischknecht M, Jagannathan V, Plattet P, Neuditschko M, Signer-Hasler H, Bachmann I, Pacholewska A, Drögemüller C, Dietschi E, Flury C, Rieder S, Leeb T. A non-synonymous HMGA2 variant decreases height in shetland ponies and other small horses. PLoS One, 2015, 10(10): e0140749
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0140749 pmid: 26474182
36 Kader A, Li Y, Dong K, Irwin D M, Zhao Q, He X, Liu J, Pu Y, Gorkhali N A, Liu X, Jiang L, Li X, Guan W, Zhang Y, Wu D D, Ma Y. population variation reveals independent selection toward small body size in chinese Debao pony. Genome Biology and Evolution, 2016, 8(1): 42–50
https://doi.org/10.1093/gbe/evv245 pmid: 26637467
37 Brooks S A, Makvandi-Nejad S, Chu E, Allen J J, Streeter C, Gu E, McCleery B, Murphy B A, Bellone R, Sutter N B. Morphological variation in the horse: defining complex traits of body size and shape. Animal Genetics, 2010, 41(Suppl 2): 159–165
https://doi.org/10.1111/j.1365-2052.2010.02127.x pmid: 21070291
38 Petersen J L, Mickelson J R, Rendahl A K, Valberg S J, Andersson L S, Axelsson J, Bailey E, Bannasch D, Binns M M, Borges A S, Brama P, da Câmara Machado A, Capomaccio S, Cappelli K, Cothran E G, Distl O, Fox-Clipsham L, Graves K T, Guérin G, Haase B, Hasegawa T, Hemmann K, Hill E W, Leeb T, Lindgren G, Lohi H, Lopes M S, McGivney B A, Mikko S, Orr N, Penedo M C, Piercy R J, Raekallio M, Rieder S, Røed K H, Swinburne J, Tozaki T, Vaudin M, Wade C M, McCue M E. Genome-wide analysis reveals selection for important traits in domestic horse breeds. PLoS Genetics, 2013, 9(1): e1003211
https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1003211 pmid: 23349635
39 Signer-Hasler H, Flury C, Haase B, Burger D, Simianer H, Leeb T, Rieder S. A genome-wide association study reveals loci influencing height and other conformation traits in horses. PLoS One, 2012, 7(5): e37282
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0037282 pmid: 22615965
40 Tetens J, Widmann P, Kühn C, Thaller G. A genome-wide association study indicates LCORL/NCAPG as a candidate locus for withers height in German Warmblood horses. Animal Genetics, 2013, 44(4): 467–471
https://doi.org/10.1111/age.12031 pmid: 23418885
41 Metzger J, Schrimpf R, Philipp U, Distl O. Expression levels of LCORL are associated with body size in horses. PLoS One, 2013, 8(2): e56497
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0056497 pmid: 23418579
42 Metzger J, Gast A C, Schrimpf R, Rau J, Eikelberg D, Beineke A, Hellige M, Distl O. Whole-genome sequencing reveals a potential causal mutation for dwarfism in the Miniature Shetland pony. Mammalian genome:Official Journal of the International Mammalian Genome Society, 2017, 28(3–4): 143–151
https://doi.org/10.1007/s00335-016-9673-4
43 Rafati N, Andersson L S, Mikko S, Feng C, Raudsepp T, Pettersson J, Janecka J, Wattle O, Ameur A, Thyreen G, Eberth J, Huddleston J, Malig M, Bailey E, Eichler E E, Dalin G, Chowdary B, Andersson L, Lindgren G, Rubin C J. Large deletions at the SHOX locus in the pseudoautosomal region are associated with skeletal atavism in Shetland Ponies. G3: Genes, Genomes, Genetics, 2016, 6(7): 2213–2223 doi:10.1534/g3.116.029645
44 Hendrickson S L. A genome wide study of genetic adaptation to high altitude in feral Andean Horses of the páramo. BMC Evolutionary Biology, 2013, 13(1): 273
https://doi.org/10.1186/1471-2148-13-273 pmid: 24344830
45 Librado P, Der Sarkissian C, Ermini L, Schubert M, Jónsson H, Albrechtsen A, Fumagalli M, Yang M A, Gamba C, Seguin-Orlando A, Mortensen C D, Petersen B, Hoover C A, Lorente-Galdos B, Nedoluzhko A, Boulygina E, Tsygankova S, Neuditschko M, Jagannathan V, Thèves C, Alfarhan A H, Alquraishi S A, Al-Rasheid K A, Sicheritz-Ponten T, Popov R, Grigoriev S, Alekseev A N, Rubin E M, McCue M, Rieder S, Leeb T, Tikhonov A, Crubézy E, Slatkin M, Marques-Bonet T, Nielsen R, Willerslev E, Kantanen J, Prokhortchouk E, Orlando L. Tracking the origins of Yakutian horses and the genetic basis for their fast adaptation to subarctic environments. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2015, 112(50): E6889–E6897
https://doi.org/10.1073/pnas.1513696112 pmid: 26598656
[1] Shiva O. MAKAJU, Yanqi WU, Michael P. ANDERSON, Vijaya G. KAKANI, Michael W. SMITH, Linglong LIU, Hongxu DONG, Dan CHANG. Yield-height correlation and QTL localization for plant height in two lowland switchgrass populations[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2018, 5(1): 118-128.
[2] Claudia Malena CORBI-BOTTO,Sebastian Andres SADABA,Elina Ines FRANCISCO,Paula Belen KALEMKERIAN,Juan Pedro LIRON,Egle Etel VILLEGAS-CASTAGNASSO,Guillermo GIOVAMBATTISTA,Pilar PERAL-GARCIA,Silvina DIAZ. Genetic variability of Appaloosa horses: a study of a closed breeding population from Argentina[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2014, 1(3): 175-178.
Viewed
Full text


Abstract

Cited

  Shared   
  Discussed