Please wait a minute...
Frontiers of Chemical Science and Engineering

ISSN 2095-0179

ISSN 2095-0187(Online)

CN 11-5981/TQ

Postal Subscription Code 80-969

2018 Impact Factor: 2.809

Front. Chem. Sci. Eng.    2017, Vol. 11 Issue (4) : 633-646    https://doi.org/10.1007/s11705-017-1620-8
REVIEW ARTICLE
Functional ferritin nanoparticles for biomedical applications
Zhantong Wang1,2, Haiyan Gao1, Yang Zhang1, Gang Liu1(), Gang Niu2, Xiaoyuan Chen2()
1. State Key Laboratory of Molecular Vaccinology and Molecular Diagnostics & Center for Molecular Imaging and Translational Medicine, School of Public Health, Xiamen University, Xiamen 361102, China
2. Laboratory of Molecular Imaging and Nanomedicine (LOMIN), National Institute of Biomedical Imaging and Bioengineering (NIBIB), National Institutes of Health, Bethesda, MD 20892, USA
 Download: PDF(501 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Ferritin, a major iron storage protein with a hollow interior cavity, has been reported recently to play many important roles in biomedical and bioengineering applications. Owing to the unique architecture and surface properties, ferritin nanoparticles offer favorable characteristics and can be either genetically or chemically modified to impart functionalities to their surfaces, and therapeutics or probes can be encapsulated in their interiors by controlled and reversible assembly/disassembly. There has been an outburst of interest regarding the employment of functional ferritin nanoparticles in nanomedicine. This review will highlight the recent advances in ferritin nanoparticles for drug delivery, bioassay, and molecular imaging with a particular focus on their biomedical applications.

Keywords nanomedicine      ferritin      drug delivery      bioassay      molecular imaging     
Corresponding Author(s): Gang Liu,Xiaoyuan Chen   
Just Accepted Date: 05 January 2017   Online First Date: 15 February 2017    Issue Date: 06 November 2017
 Cite this article:   
Zhantong Wang,Haiyan Gao,Yang Zhang, et al. Functional ferritin nanoparticles for biomedical applications[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2017, 11(4): 633-646.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fcse/EN/10.1007/s11705-017-1620-8
https://academic.hep.com.cn/fcse/EN/Y2017/V11/I4/633
Fig.1  Scheme structure of human H chain ferritin. Adapted from ref. [5] with permission
Fig.2  Schematic representation of nanomedicine applications of functional ferritin nanoparticles
Fig.3  (a) Schematic illustration of Cu-DOX loaded, RGD and ZW800 modified ferritin (FRT) nanoparticle; (b) Therapeutic studies on U87MG tumor-bearing mice. Significant difference in tumor growth was found between Dox-loaded RFRTs (D-RFRTs) treated mice and those treated with PBS, RGD4C modified FRTs (RFRTs) and free Dox (P<0.05) on day 18. Adapted from ref. [12] with permission
Fig.4  Schematic illustration of the electrochemical immunoassay protocol. The avidin-modified magnetic beads are linked to biotinylated TNF-α primary antibody. The biotinylated secondary TNF-α antibody is coupled to cadmium phosphate–apoferritin nanoparticle labels using streptavidin as a bridge. The sandwich complex containing TNF-α antigen is then separated by magnetic field followed by electrochemical measurement at pH 4.6, at which cadmium ions are released in situ and detected by a plated mercury film electrode. Adapted from ref. [74] with permission
Fig.5  Basement membrane detection in kidney glomeruli. (a,b) Immunofluorescence microscopy (40×) showing the accumulation of systemically injected cationized ferritin (CF) (b) in glomerular basement membrane of rat kidneys and little accumulation of native ferritin (NF) (a); (c,d) transmission electron microscopy of normal rat kidney glomeruli after three systemic injection of NF (c) and CF (d). Scale bars= 100 nm; (e,f) Respiratory-gated MRI (GRE) detection of CF after intravenous injection: (e) GRE image of a rat kidney after five NF injections, showing darkening of the MRI signal due to blood vessels in the cortex and medulla. (f) GRE image of a rat kidney after five injections of CF, showing darkening of glomeruli in the cortex due to accumulation of CF; (g,h,i) detection of glomerular injury in puromycin-induced focal segmental glomerulosclerosis (FSGS) by GRE MRI with CF. The accumulation of CF showed a clear spotted distribution in glomeruli from normal kidney (g), the spots were surrounded by areas of signal hypointensity but still visible in cortex of kidney from early FSGS (h) at day 13 after puromycin aminonucleoside (PAN)?injection, and then cortical signal was darkened without visible spots in kidneys of late FSGS (i) 13 weeks after PAN injection in an ex vivo study. Adapted from ref. [105] with permission
Fig.6  In vivo ?MRI of carotid arteries in ligated and sham-operated mice with magnetite mineralized heavy-chain ferritin (HFn-Fe3O4). (a) The ligated left carotid artery (LCA) is smaller than the non-ligated right carotid artery (RCA) prior to contrast injection. Concentric signal loss was found in the LCA lumen at 24 and 48 h after HFn-Fe3O4 injection but not for the RCA;?(b)?no change was seen in the sham-operated LCA. Adapted from ref. [93] with permission
Fig.7  Illustration of the process of triple loading of chimeric ferritin nanoparticles. RGD4C peptide is genetically fused to the N-terminus of ferritin, Cy5.5 is coupled to the protein surface via standard EDC-NHS chemistry. At acidic pH, RGD4C-ferritin and Cy5.5-ferritin conjugates are mixed and broken into individual subunits, which were radiolabeled with 64Cu and then reconstituted into chimeric ferritin nanocages that contain both RGD peptide and Cy5.5 fluorophore on the surface and radioisotope in the cavity. Adapted from ref. [16] with permission
Fig.8  Schematic illustration of copper sulfide-ferritin nanoparticle were radiolabeled with 64Cu and used for photoacoustic and PET imaging guided photothermal therapy agent. Adapted from ref. [118] with permission
Fig.9  Biodistribution of 64Cu-labeled ferritin nanoparticles in U87MG tumor-bearing mice after intravenous injection. Adapted from ref. [118] with permission
1 Worwood M, Cook J D. Serum ferritin. Critical Reviews in Clinical Laboratory Sciences, 1979, 10(2): 171–204
https://doi.org/10.3109/10408367909147133
2 Meldrum F C, Heywood B R, Mann S. Magnetoferritin: In vitro synthesis of a novel magnetic protein. Science, 1992, 257(5069): 522–523
https://doi.org/10.1126/science.1636086
3 Zeth K, Hoiczyk E, Okuda M. Ferroxidase-mediated iron oxide biomineralization: Novel pathways to multifunctional nanoparticles. Trends in Biochemical Sciences, 2016, 41(2): 190–203
https://doi.org/10.1016/j.tibs.2015.11.011
4 Chasteen N D, Harrison P M. Mineralization in ferritin: An efficient means of iron storage. Journal of Structural Biology, 1999, 126(3): 182–194
https://doi.org/10.1006/jsbi.1999.4118
5 Uchida M, Kang S, Reichhardt C, Harlen K, Douglas T. The ferritin superfamily: Supramolecular templates for materials synthesis. Biochimica et Biophysica Acta, 2010, 1800(8): 834–845
https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2009.12.005
6 Bulte J W, Douglas T, Mann S, Frankel R B, Moskowitz B M, Brooks R A, Baumgarner C D, Vymazal J, Strub M P, Frank J A. Magnetoferritin: Characterization of a novel superparamagnetic MR contrast agent. Journal of Magnetic Resonance Imaging, 1994, 4(3): 497–505
https://doi.org/10.1002/jmri.1880040343
7 Uchida M, Flenniken M L, Allen M, Willits D A, Crowley B E, Brumfield S, Willis A F, Jackiw L, Jutila M, Young M J, Douglas T. Targeting of cancer cells with ferrimagnetic ferritin cage nanoparticles. Journal of the American Chemical Society, 2006, 128(51): 16626–16633
https://doi.org/10.1021/ja0655690
8 Okuda M, Iwahori K, Yamashita I, Yoshimura H. Fabrication of nickel and chromium nanoparticles using the protein cage of apoferritin. Biotechnology and Bioengineering, 2003, 84(2): 187–194
https://doi.org/10.1002/bit.10748
9 Galvez N, Sanchez P, Dominguez-Vera J M. Preparation of Cu and CuFe prussian blue derivative nanoparticles using the apoferritin cavity as nanoreactor. Dalton Transactions (Cambridge, England), 2005, 15(15): 2492–2494
https://doi.org/10.1039/b506290j
10 Jeong G H, Yamazaki A, Suzuki S, Yoshimura H, Kobayashi Y, Homma Y. Cobalt-filled apoferritin for suspended single-walled carbon nanotube growth with narrow diameter distribution. Journal of the American Chemical Society, 2005, 127(23): 8238–8239
https://doi.org/10.1021/ja0505144
11 Fan R, Chew S W, Cheong V V, Orner B P. Fabrication of gold nanoparticles inside unmodified horse spleen apoferritin. Small, 2010, 6(14): 1483–1487
https://doi.org/10.1002/smll.201000457
12 Zhen Z, Tang W, Chen H, Lin X, Todd T, Wang G, Cowger T, Chen X, Xie J. RGD-modified apoferritin nanoparticles for efficient drug delivery to tumors. ACS Nano, 2013, 7(6): 4830–4837
https://doi.org/10.1021/nn305791q
13 Zhen Z, Tang W, Guo C, Chen H, Lin X, Liu G, Fei B, Chen X, Xu B, Xie J. Ferritin nanocages to encapsulate and deliver photosensitizers for efficient photodynamic therapy against cancer. ACS Nano, 2013, 7(8): 6988–6996
https://doi.org/10.1021/nn402199g
14 Tian Y, Yan X, Saha M L, Niu Z, Stang P J. Hierarchical self-assembly of responsive organoplatinum(ii) metallacycle-TMV complexes with turn-on fluorescence. Journal of the American Chemical Society, 2016, 138(37): 12033–12036
https://doi.org/10.1021/jacs.6b07402
15 Harrison P M, Arosio P. The ferritins: Molecular properties, iron storage function and cellular regulation. Biochimica et Biophysica Acta, 1996, 1275(3): 161–203
https://doi.org/10.1016/0005-2728(96)00022-9
16 Lin X, Xie J, Niu G, Zhang F, Gao H, Yang M, Quan Q, Aronova M A, Zhang G, Lee S, et al. Chimeric ferritin nanocages for multiple function loading and multimodal imaging. Nano Letters, 2011, 11(2): 814–819
https://doi.org/10.1021/nl104141g
17 Yamashita I, Iwahori K, Kumagai S. Ferritin in the field of nanodevices. Biochimica et Biophysica Acta, 2010, 1800(8): 846–857
https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2010.03.005
18 Jolley C C, Uchida M, Reichhardt C, Harrington R, Kang S, Klem M T, Parise J B, Douglas T. Size and crystallinity in protein-templated inorganic nanoparticles. Chemistry of Materials, 2010, 22(16): 4612–4618
https://doi.org/10.1021/cm100657w
19 Zhang L, Swift J, Butts C A, Yerubandi V, Dmochowski I J. Structure and activity of apoferritin-stabilized gold nanoparticles. Journal of Inorganic Biochemistry, 2007, 101(11-12): 1719–1729
https://doi.org/10.1016/j.jinorgbio.2007.07.023
20 Rother M, Nussbaumer M G, Renggli K, Bruns N. Protein cages and synthetic polymers: A fruitful symbiosis for drug delivery applications, bionanotechnology and materials science. Chemical Society Reviews, 2016, 45(22): 6213–6249
https://doi.org/10.1039/C6CS00177G
21 Ghirlando R, Mutskova R, Schwartz C. Enrichment and characterization of ferritin for nanomaterial applications. Nanotechnology, 2016, 27(4): 045102
https://doi.org/10.1088/0957-4484/27/4/045102
22 Konijn A, Meyron-Holtz E, Levy R, Ben-Bassat H, Matzner Y. Specific binding of placental acidic isoferritin to cells of the T-cell line HD-MAR. FEBS Letters, 1990, 263(2): 229–232
https://doi.org/10.1016/0014-5793(90)81380-7
23 Bretscher M S, Thomson J N. Distribution of ferritin receptors and coated pits on giant Hela cells. EMBO Journal, 1983, 2(4): 599–603
24 Lei Y, Hamada Y, Li J, Cong L, Wang N, Li Y, Zheng W, Jiang X. Targeted tumor delivery and controlled release of neuronal drugs with ferritin nanoparticles to regulate pancreatic cancer progression. Journal of Controlled Release, 2016, 232: 131–142
https://doi.org/10.1016/j.jconrel.2016.03.023
25 Zhao Y, Liang M, Li X, Fan K, Xiao J, Li Y, Shi H, Wang F, Choi H S, Cheng D, et al. Bioengineered magnetoferritin nanoprobes for single-dose nuclear-magnetic resonance tumor imaging. ACS Nano, 2016, 10(4): 4184–4191
https://doi.org/10.1021/acsnano.5b07408
26 Adams P C, Powell L W, Halliday J W. Isolation of a human hepatic ferritin receptor. Hepatology (Baltimore, MD.), 1988, 8(4): 719–721
https://doi.org/10.1002/hep.1840080402
27 Chen X. Multimodality imaging of tumor integrin alphavbeta3 expression. Mini-Reviews in Medicinal Chemistry, 2006, 6(2): 227–233
https://doi.org/10.2174/138955706775475975
28 Liu Y, Wang Z, Zhang H, Lang L, Ma Y, He Q, Lu N, Huang P, Song J, Liu Z, et al. A photothermally responsive nanoprobe for bioimaging based on edman degradation. Nanoscale, 2016, 8(20): 10553–10557
https://doi.org/10.1039/C6NR01400C
29 Kitagawa T, Kosuge H, Uchida M, Dua M M, Iida Y, Dalman R L, Douglas T, McConnell M V. Rgd-conjugated human ferritin nanoparticles for imaging vascular inflammation and angiogenesis in experimental carotid and aortic disease. Molecular Imaging & Biology, 2012, 14(3): 315–324
https://doi.org/10.1007/s11307-011-0495-1
30 Choi H S, Nasr K, Alyabyev S, Feith D, Lee J H, Kim S H, Ashitate Y, Hyun H, Patonay G, Strekowski L, et al. Synthesis and in vivo fate of zwitterionic near—infrared fluorophores. Angewandte Chemie International Edition, 2011, 50(28): 6258–6263
https://doi.org/10.1002/anie.201102459
31 Agostinis P, Berg K, Cengel K A, Foster T H, Girotti A W, Gollnick S O, Hahn S M, Hamblin M R, Juzeniene A, Kessel D, et al. Photodynamic therapy of cancer: An update. CA: a Cancer Journal for Clinicians, 2011, 61(4): 250–281
https://doi.org/10.3322/caac.20114
32 Ochsner M. Photophysical and photobiological processes in the photodynamic therapy of tumours. Journal of Photochemistry and Photobiology. B, Biology, 1997, 39(1): 1–18
https://doi.org/10.1016/S1011-1344(96)07428-3
33 Brown S B, Brown E A, Walker I. The present and future role of photodynamic therapy in cancer treatment. Lancet Oncology, 2004, 5(8): 497–508
https://doi.org/10.1016/S1470-2045(04)01529-3
34 Cairnduff F, Stringer M R, Hudson E J, Ash D V, Brown S B. Superficial photodynamic therapy with topical 5-aminolaevulinic acid for superficial primary and secondary skin cancer. British Journal of Cancer, 1994, 69(3): 605–608
https://doi.org/10.1038/bjc.1994.112
35 Falvo E, Tremante E, Fraioli R, Leonetti C, Zamparelli C, Boffi A, Morea V, Ceci P, Giacomini P. Antibody-drug conjugates: Targeting melanoma with cisplatin encapsulated in protein-cage nanoparticles based on human ferritin. Nanoscale, 2013, 5(24): 12278–12285
https://doi.org/10.1039/c3nr04268e
36 MacKie R. Melanoma prevention and early detection. British Medical Bulletin, 1995, 51(3): 570–583
37 Siegel R, Naishadham D, Jemal A. Cancer statistics, 2012. CA: a Cancer Journal for Clinicians, 2012, 62(1): 10–29
https://doi.org/10.3322/caac.20138
38 Greenlee R T, Murray T, Bolden S, Wingo P A. Cancer statistics, 2000. CA: a Cancer Journal for Clinicians, 2000, 50(1): 7–33
https://doi.org/10.3322/canjclin.50.1.7
39 Rigel D S, Carucci J A. Malignant melanoma: Prevention, early detection, and treatment in the 21st century. CA: a Cancer Journal for Clinicians, 2000, 50(4): 215–236
https://doi.org/10.3322/canjclin.50.4.215
40 Morgenstern D A, Asher R A, Fawcett J W. Chondroitin sulphate proteoglycans in the CNS injury response. Progress in Brain Research, 2002, 137: 313–332
https://doi.org/10.1016/S0079-6123(02)37024-9
41 Eisenmann K M, McCarthy J B, Simpson M A, Keely P J, Guan J L, Tachibana K, Lim L, Manser E, Furcht L T, Iida J. Melanoma chondroitin sulphate proteoglycan regulates cell spreading through Cdc42, Ack-1 and p130cas. Nature Cell Biology, 1999, 1(8): 507–513
https://doi.org/10.1038/70302
42 Thon N, Haas C A, Rauch U, Merten T, Fässler R, Frotscher M, Deller T. The chondroitin sulphate proteoglycan brevican is upregulated by astrocytes after entorhinal cortex lesions in adult rats. European Journal of Neuroscience, 2000, 12(7): 2547–2558
https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.2000.00109.x
43 Levine J, Nishiyama A. The NG2 chondroitin sulfate proteoglycan: A multifunctional proteoglycan associated with immature cells. Perspectives on Developmental Neurobiology, 1996, 3(4): 245–259
44 Oohira A, Matsui F, Watanabe E, Kushima Y, Maeda N. Developmentally regulated expression of a brain specific species of chondroitin sulfate proteoglycan, neurocan, identified with a monoclonal antibody LG2 in the rat cerebrum. Neuroscience, 1994, 60(1): 145–157
https://doi.org/10.1016/0306-4522(94)90210-0
45 Levine J M, Stallcup W B. Plasticity of developing cerebellar cells in vitro studied with antibodies against the NG2 antigen. Journal of Neuroscience, 1987, 7(9): 2721–2731
46 Maeda H, Wu J, Sawa T, Matsumura Y, Hori K. Tumor vascular permeability and the EPR effect in macromolecular therapeutics: A review. Journal of Controlled Release, 2000, 65(1): 271–284
https://doi.org/10.1016/S0168-3659(99)00248-5
47 Mamo T, Poland G A. Nanovaccinology: The next generation of vaccines meets 21st century materials science and engineering. Vaccine, 2012, 30(47): 6609–6611
https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2012.08.023
48 des Rieux A, Fievez V, Garinot M, Schneider Y J, Préat V. Nanoparticles as potential oral delivery systems of proteins and vaccines: A mechanistic approach. Journal of Controlled Release, 2006, 116(1): 1–27
https://doi.org/10.1016/j.jconrel.2006.08.013
49 Singh M, Chakrapani A, O’Hagan D. Nanoparticles and microparticles as vaccine-delivery systems. Expert Review of Vaccines, 2007, 6(5): 797–808
https://doi.org/10.1586/14760584.6.5.797
50 Oyewumi M O, Kumar A, Cui Z. Nano-microparticles as immune adjuvants: Correlating particle sizes and the resultant immune responses. Expert Review of Vaccines, 2010, 9(9): 1095–1107
https://doi.org/10.1586/erv.10.89
51 Zhao L, Seth A, Wibowo N, Zhao C X, Mitter N, Yu C, Middelberg A P. Nanoparticle vaccines. Vaccine, 2014, 32(3): 327–337
https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2013.11.069
52 Zhao K, Chen G, Shi X, Gao T, Li W, Zhao Y, Zhang F, Wu J, Cui X, Wang Y F. Preparation and efficacy of a live newcastle disease virus vaccine encapsulated in chitosan nanoparticles. PLoS One, 2012, 7(12): e53314
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0053314
53 Borges O, Cordeiro-da-Silva A, Tavares J, Santarém N, de Sousa A, Borchard G, Junginger H E. Immune response by nasal delivery of hepatitis B surface antigen and codelivery of a CpG ODN in alginate coated chitosan nanoparticles. European Journal of Pharmaceutics and Biopharmaceutics, 2008, 69(2): 405–416
https://doi.org/10.1016/j.ejpb.2008.01.019
54 Nochi T, Yuki Y, Takahashi H, Sawada S, Mejima M, Kohda T, Harada N, Kong I G, Sato A, Kataoka N, et al. Nanogel antigenic protein-delivery system for adjuvant-free intranasal vaccines. Nature Materials, 2010, 9(7): 572–578
https://doi.org/10.1038/nmat2784
55 Stone J W, Thornburg N J, Blum D L, Kuhn S J, Wright D W, Crowe J E Jr. Gold nanorod vaccine for respiratory syncytial virus. Nanotechnology, 2013, 24(29): 295102
https://doi.org/10.1088/0957-4484/24/29/295102
56 Wang T, Zou M, Jiang H, Ji Z, Gao P, Cheng G. Synthesis of a novel kind of carbon nanoparticle with large mesopores and macropores and its application as an oral vaccine adjuvant. European Journal of Pharmaceutical Sciences, 2011, 44(5): 653–659
https://doi.org/10.1016/j.ejps.2011.10.012
57 Glück R, Moser C, Metcalfe I C. Influenza virosomes as an efficient system for adjuvanted vaccine delivery. Expert Opinion on Biological Therapy, 2004, 4(7): 1139–1145
https://doi.org/10.1517/14712598.4.7.1139
58 Zhu F C, Zhang J, Zhang X F, Zhou C, Wang Z Z, Huang S J, Wang H, Yang C L, Jiang H M, Cai J P, et al. Efficacy and safety of a recombinant hepatitise vaccine in healthy adults: A large-scale, randomised, double-blind placebo-controlled, phase 3 trial. Lancet, 2010, 376(9744): 895–902
https://doi.org/10.1016/S0140-6736(10)61030-6
59 Sliepen K, Ozorowski G, Burger J A, van Montfort T, Stunnenberg M, LaBranche C, Montefiori D C, Moore J P, Ward A B, Sanders R W. Presenting native-like HIV-1 envelope trimers on ferritin nanoparticles improves their immunogenicity. Retrovirology, 2015, 12(82): 15–21
60 Champion C I, Kickhoefer V A, Liu G, Moniz R J, Freed A S, Bergmann L L, Vaccari D, Raval-Fernandes S, Chan A M, Rome L H, Kelly K A. A vault nanoparticle vaccine induces protective mucosal immunity. PLoS One, 2009, 4(4): e5409
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0005409
61 Kanekiyo M, Wei C J, Yassine H M, McTamney P M, Boyington J C, Whittle J R, Rao S S, Kong W P, Wang L, Nabel G J. Self-assembling influenza nanoparticle vaccines elicit broadly neutralizing H1N1 antibodies. Nature, 2013, 499(7456): 102–106
https://doi.org/10.1038/nature12202
62 Cho K J, Shin H J, Lee J H, Kim K J, Park S S, Lee Y, Lee C, Park S S, Kim K H. The crystal structure of ferritin from helicobacter pylori reveals unusual conformational changes for iron uptake. Journal of Molecular Biology, 2009, 390(1): 83–98
https://doi.org/10.1016/j.jmb.2009.04.078
63 Steinman R M. Decisions about dendritic cells: Past, present, and future. Annual Review of Immunology, 2012, 30(1): 1–22
https://doi.org/10.1146/annurev-immunol-100311-102839
64 Gilboa E. DC-based cancer vaccines. Journal of Clinical Investigation, 2007, 117(5): 1195–1203
https://doi.org/10.1172/JCI31205
65 Aarntzen E, Figdor C, Adema G, Punt C, De Vries I. Dendritic cell vaccination and immune monitoring. Cancer Immunology, Immunotherapy, 2008, 57(10): 1559–1568
https://doi.org/10.1007/s00262-008-0553-y
66 Han J A, Kang Y J, Shin C, Ra J S, Shin H H, Hong S Y, Do Y, Kang S. Ferritin protein cage nanoparticles as versatile antigen delivery nanoplatforms for dendritic cell (DC)-based vaccine development. Nanomedicine; Nanotechnology, Biology, and Medicine, 2013, 10(3): 561–569
https://doi.org/10.1016/j.nano.2013.11.003
67 Shimonkevitz R, Colon S, Kappler J W, Marrack P, Grey H M. Antigen recognition by H-2-restricted T cells. II. A tryptic ovalbumin peptide that substitutes for processed antigen. Journal of Immunology (Baltimore, MD: 1950), 1984, 133(4): 2067–2074
68 Liu D, Wang Z, Jin A, Huang X, Sun X, Wang F, Yan Q, Ge S, Xia N, Niu G, Liu G, Hight Walker A R, Chen X. Acetylcholinesterase—catalyzed hydrolysis allows ultrasensitive detection of pathogens with the naked eye. Angewandte Chemie International Edition in English, 2013, 52(52): 14065–14069
https://doi.org/10.1002/anie.201307952
69 Lee S H, Lee H, Park J S, Choi H, Han K Y, Seo H S, Ahn K Y, Han S S, Cho Y, Lee K H, et al. A novel approach to ultrasensitive diagnosis using supramolecular protein nanoparticles. FASEB Journal, 2007, 21(7): 1324–1334
https://doi.org/10.1096/fj.06-7303com
70 Abbaspour A, Noori A. Electrochemical detection of individual single nucleotide polymorphisms using monobase-modified apoferritin-encapsulated nanoparticles. Biosensors & Bioelectronics, 2012, 37(1): 11–18
https://doi.org/10.1016/j.bios.2012.04.017
71 Tang Z, Wu H, Zhang Y, Li Z, Lin Y. Enzyme-mimic activity of ferric nano-core residing in ferritin and its biosensing applications. Analytical Chemistry, 2011, 83(22): 8611–8616
https://doi.org/10.1021/ac202049q
72 Men D, Zhang T T, Hou L W, Zhou J, Zhang Z P, Shi Y Y, Zhang J L, Cui Z Q, Deng J Y, Wang D B, et al. Self-assembly of ferritin nanoparticles into an enzyme nanocomposite with tunable size for ultrasensitive immunoassay. ACS Nano, 2015, 9(11): 10852–10860
https://doi.org/10.1021/acsnano.5b03607
73 Liu G, Wang J, Wu H, Lin Y. Versatile apoferritin nanoparticle labels for assay of protein. Analytical Chemistry, 2006, 78(21): 7417–7423
https://doi.org/10.1021/ac060653j
74 Liu G, Wu H, Wang J, Lin Y. Apoferritin-templated synthesis of metal phosphate nanoparticle labels for electrochemical immunoassay. Small, 2006, 2(10): 1139–1143
https://doi.org/10.1002/smll.200600206
75 Beutler B, Cerami A. Cachectin and tumour necrosis factor as two sides of the same biological coin. Nature, 1986, 320(6063): 584–588
https://doi.org/10.1038/320584a0
76 Scuderi P, Lam K, Ryan K, Petersen E, Sterling K, Finley P, Ray C G, Slymen D, Salmon S. Raised serum levels of tumour necrosis factor in parasitic infections. Lancet, 1986, 328(8520): 1364–1365
https://doi.org/10.1016/S0140-6736(86)92007-6
77 Yu F, Li G, Qu B, Cao W. Electrochemical detection of DNA hybridization based on signal DNA probe modified with Au and apoferritin nanoparticles. Biosensors & Bioelectronics, 2010, 26(3): 1114–1117
https://doi.org/10.1016/j.bios.2010.08.018
78 Li L, Fang C J, Ryan J C, Niemi E C, Lebrón J A, Björkman P J, Arase H, Torti F M, Torti S V, Nakamura M C, et al. Binding and uptake of H-ferritin are mediated by human transferrin receptor-1. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2010, 107(8): 3505–3510
https://doi.org/10.1073/pnas.0913192107
79 Fan K, Cao C, Pan Y, Lu D, Yang D, Feng J, Song L, Liang M, Yan X. Magnetoferritin nanoparticles for targeting and visualizing tumour tissues. Nature Nanotechnology, 2012, 7(7): 459–464
https://doi.org/10.1038/nnano.2012.90
80 Lee E J, Ahn K Y, Lee J H, Park J S, Song J A, Sim S J, Lee E B, Cha Y J, Lee J. A novel bioassay platform using ferritin-based nanoprobe hydrogel. Advanced Materials, 2012, 24(35): 4739–4744
https://doi.org/10.1002/adma.201200728
81 Zhao J, Liu M, Zhang Y, Li H, Lin Y, Yao S. Apoferritin protein nanoparticles dually-labeled with aptamer and HRP as a sensing probe for thrombin detection. Analytica Chimica Acta, 2012, 1(759): 53–60
82 John A, Tuszynski G. The role of matrix metalloproteinases in tumor angiogenesis and tumor metastasis. Pathology Oncology Research, 2001, 7(1): 14–23
https://doi.org/10.1007/BF03032599
83 Stetler-Stevenson W G, Aznavoorian S, Liotta L A. Tumor cell interactions with the extracellular matrix during invasion and metastasis. Annual Review of Cell Biology, 1993, 9(1): 541–573
https://doi.org/10.1146/annurev.cb.09.110193.002545
84 Malemud C J. Matrix metalloproteinases (MMPs) in health and disease: An overview. Frontiers in Bioscience: A Journal and Virtual Library, 2006, 11: 1696
85 Lin X, Xie J, Zhu L, Lee S, Niu G, Ma Y, Kim K, Chen X. Hybrid ferritin nanoparticles as activatable probes for tumor imaging. Angewandte Chemie International Edition in English, 2011, 50(7): 1569–1572
https://doi.org/10.1002/anie.201006757
86 Zhu L, Ma Y, Kiesewetter D O, Wang Y, Lang L, Lee S, Niu G, Chen X. Rational design of matrix metalloproteinase-13 activatable probes for enhanced specificity. ACS Chemical Biology, 2013, 9(2): 510–516
https://doi.org/10.1021/cb400698s
87 Zhu L, Xie J, Swierczewska M, Zhang F, Quan Q, Ma Y, Fang X, Kim K, Lee S, Chen X. Real-time video imaging of protease expression in vivo. Theranostics, 2011, 1: 18–27
https://doi.org/10.7150/thno/v01p0018
88 Wang J, Zhang L, Chen M, Gao S, Zhu L. Activatable ferritin nanocomplex for real-time monitoring of caspase-3 activation during photodynamic therapy. ACS Applied Materials & Interfaces, 2015, 7(41): 23248–23256
https://doi.org/10.1021/acsami.5b07316
89 Choi S H, Na H B, Park Y I, An K, Kwon S G, Jang Y, Park M H, Moon J, Son J S, Song I C, et al. Simple and generalized synthesis of oxide-metal heterostructured nanoparticles and their applications in multimodal biomedical probes. Journal of the American Chemical Society, 2008, 130(46): 15573–15580
https://doi.org/10.1021/ja805311x
90 Wang H, Cao F, De A, Cao Y, Contag C, Gambhir S S, Wu J C, Chen X. Trafficking mesenchymal stem cell engraftment and differentiation in tumor-bearing mice by bioluminescence imaging. Stem Cells (Dayton, OH), 2009, 27(7): 1548–1558
https://doi.org/10.1002/stem.81
91 Xu C, Yuan Z, Kohler N, Kim J, Chung M A, Sun S. Fept nanoparticles as an Fe reservoir for controlled Fe release and tumor inhibition. Journal of the American Chemical Society, 2009, 131(42): 15346–15351
https://doi.org/10.1021/ja905938a
92 Bhirde A, Xie J, Swierczewska M, Chen X. Nanoparticles for cell labeling. Nanoscale, 2011, 3(1): 142–153
https://doi.org/10.1039/C0NR00493F
93 Terashima M, Uchida M, Kosuge H, Tsao P S, Young M J, Conolly S M, Douglas T, McConnell M V. Human ferritin cages for imaging vascular macrophages. Biomaterials, 2011, 32(5): 1430–1437
https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2010.09.029
94 Mills P H, Ahrens E T. Theoretical MRI contrast model for exogenous T2 agents. Magnetic Resonance in Medicine, 2007, 57(2): 442–447
https://doi.org/10.1002/mrm.21145
95 Charlton J R, Pearl V M, Denotti A R, Lee J B, Swaminathan S, Scindia Y M, Charlton N P, Baldelomar E J, Beeman S C, Bennett K M. Biocompatibility of ferritin-based nanoparticles as targeted mri contrast agents. Nanomedicine; Nanotechnology, Biology, and Medicine, 2016, 12(6): 1735–1745
https://doi.org/10.1016/j.nano.2016.03.007
96 Domínguez-Vera J M, Fernandez B, Galvez N. Native and synthetic ferritins for nanobiomedical applications: Recent advances and new perspectives. Future Medicinal Chemistry, 2010, 2(4): 609–618
https://doi.org/10.4155/fmc.09.171
97 Maraloiu V A, Appaix F, Broisat A, Le Guellec D, Teodorescu V S, Ghezzi C, van der Sanden B, Blanchin M G. Multiscale investigation of uspio nanoparticles in atherosclerotic plaques and their catabolism and storage in vivo. Nanomedicine; Nanotechnology, Biology, and Medicine, 2016, 12(1): 191–200
https://doi.org/10.1016/j.nano.2015.08.005
98 Xie H, Cheng Y C, Kokeny P, Liu S, Hsieh C Y, Haacke E M, Palihawadana Arachchige M, Lawes G. A quantitative study of susceptibility and additional frequency shift of three common materials in MRI. Magnetic Resonance in Medicine, 2016, 76(4): 1263–1269
https://doi.org/10.1002/mrm.26035
99 Choi S H, Cho H R, Kim H S, Kim Y H, Kang K W, Kim H, Moon W K. Imaging and quantification of metastatic melanoma cells in lymph nodes with a ferritin MR reporter in living mice. NMR in Biomedicine, 2012, 25(5): 737–745
https://doi.org/10.1002/nbm.1788
100 Fan K, Gao L, Yan X. Human ferritin for tumor detection and therapy. Wiley Interdisciplinary Reviews. Nanomedicine and Nanobiotechnology, 2013, 5(4): 287–298
https://doi.org/10.1002/wnan.1221
101 Schenck J F, Zimmerman E A. High-field magnetic resonance imaging of brain iron: Birth of a biomarker? NMR in Biomedicine, 2004, 17(7): 433–445
https://doi.org/10.1002/nbm.922
102 Christoforidis A, Haritandi A, Tsitouridis I, Tsatra I, Tsantali H, Karyda S, Dimitriadis A S, Athanassiou-Metaxa M. Correlative study of iron accumulation in liver, myocardium, and pituitary assessed with MRI in young thalassemic patients. Journal of Pediatric Hematology/Oncology, 2006, 28(5): 311–315
https://doi.org/10.1097/01.mph.0000212915.22265.3b
103 Bartzokis G, Cummings J L, Markham C H, Marmarelis P Z, Treciokas L J, Tishler T A, Marder S R, Mintz J. MRI evaluation of brain iron in earlier-and later-onset Parkinson’s disease and normal subjects. Magnetic Resonance Imaging, 1999, 17(2): 213–222
https://doi.org/10.1016/S0730-725X(98)00155-6
104 Bartzokis G, Tishler T. MRI evaluation of basal ganglia ferritin iron and neurotoxicity in Alzheimer’s and Huntingon’s disease. Cellular and Molecular Biology, 2000, 46(4): 821–833
105 Bennett K M, Zhou H, Sumner J P, Dodd S J, Bouraoud N, Doi K, Star R A, Koretsky A P. MRI of the basement membrane using charged nanoparticles as contrast agents. Magnetic Resonance in Medicine, 2008, 60(3): 564–574
https://doi.org/10.1002/mrm.21684
106 Kim J W, Choi S H, Lillehei P T, Chu S H, King G C, Watt G D. Cobalt oxide hollow nanoparticles derived by bio-templating. Chemical Communications, 2005, (32): 4101–4103
https://doi.org/10.1039/b505097a
107 Deng Q Y, Yang B, Wang J F, Whiteley C G, Wang X N. Biological synthesis of platinum nanoparticles with apoferritin. Biotechnology Letters, 2009, 31(10): 1505–1509
https://doi.org/10.1007/s10529-009-0040-3
108 Sun C, Yang H, Yuan Y, Tian X, Wang L, Guo Y, Xu L, Lei J, Gao N, Anderson G J, et al. Controlling assembly of paired gold clusters within apoferritin nanoreactor for in vivo kidney targeting and biomedical imaging. Journal of the American Chemical Society, 2011, 133(22): 8617–8624
https://doi.org/10.1021/ja200746p
109 Uchida M, Terashima M, Cunningham C H, Suzuki Y, Willits D A, Willis A F, Yang P C, Tsao P S, McConnell M V, Young M J, et al. A human ferritin iron oxide nano-composite magnetic resonance contrast agent. Magnetic Resonance in Medicine, 2008, 60(5): 1073–1081
https://doi.org/10.1002/mrm.21761
110 Jezierska A, Motyl T. Matrix metalloproteinase-2 involvement in breast cancer progression: A mini-review. Medical Science Monitor, 2009, 15(2): RA32–40
111 Ravanti L, Kähäri V. Matrix metalloproteinases in wound repair. International Journal of Molecular Medicine, 2000, 6(4): 391–798
112 Matsumura S, Aoki I, Saga T, Shiba K. A tumor-environment-responsive nanocarrier that evolves its surface properties upon sensing matrix metalloproteinase-2 and initiates agglomeration to enhance t(2) relaxivity for magnetic resonance imaging. Molecular Pharmaceutics, 2011, 8(5): 1970–1974
https://doi.org/10.1021/mp2001999
113 Makino A, Harada H, Okada T, Kimura H, Amano H, Saji H, Hiraoka M, Kimura S. Effective encapsulation of a new cationic gadolinium chelate into apoferritin and its evaluation as an MRI contrast agent. Nanomedicine; Nanotechnology, Biology, and Medicine, 2011, 7(5): 638–646
https://doi.org/10.1016/j.nano.2011.01.015
114 Sanchez P, Valero E, Galvez N, Dominguez-Vera J M, Marinone M, Poletti G, Corti M, Lascialfari A. MRI relaxation properties of water-soluble apoferritin-encapsulated gadolinium oxide-hydroxide nanoparticles. Dalton Transactions (Cambridge, England), 2009, (5): 800–804
https://doi.org/10.1039/B809645G
115 Lee S, Chen X. Dual-modality probes for in vivo molecular imaging. Molecular Imaging, 2009, 8(2): 87–100
116 Cai W, Chen X. Multimodality molecular imaging of tumor angiogenesis. Journal of Nuclear Medicine, 2008, 49(Suppl 2): 113S–128S
https://doi.org/10.2967/jnumed.107.045922
117 Cai W, Niu G, Chen X. Multimodality imaging of the HER-kinase axis in cancer. European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging, 2008, 35(1): 186–208
https://doi.org/10.1007/s00259-007-0560-9
118 Wang Z, Huang P, Jacobson O, Wang Z, Liu Y, Lin L, Lin J, Lu N, Zhang H, Tian R, et al. Biomineralization-inspired synthesis of copper sulfide-ferritin nanocages as cancer theranostics. ACS Nano, 2016, 10(3): 3453–3460
https://doi.org/10.1021/acsnano.5b07521
119 Xu G, Zhao L, He Z. Performance of whole-body pet/ct for the detection of distant malignancies in various cancers: A systematic review and meta-analysis. Journal of Nuclear Medicine, 2012, 53(12): 1847–1854
https://doi.org/10.2967/jnumed.112.105049
120 Ford E C, Herman J, Yorke E, Wahl R L. 18F-FDG PET/CT for image-guided and intensity-modulated radiotherapy. Journal of Nuclear Medicine, 2009, 50(10): 1655–1665
https://doi.org/10.2967/jnumed.108.055780
121 Vach W, Hoilund-Carlsen P F, Gerke O, Weber W A. Generating evidence for clinical benefit of PET/CT in diagnosing cancer patients. Journal of Nuclear Medicine, 2011, 52(Suppl 2): 77S–85S
https://doi.org/10.2967/jnumed.110.085704
122 Cai W, Sam Gambhir S, Chen X. Multimodality tumor imaging targeting integrin alphavbeta3. BioTechniques, 2005, 39(6 Suppl): S14–S25
https://doi.org/10.2144/000112091
123 Vikram D S, Zweier J L, Kuppusamy P. Methods for noninvasive imaging of tissue hypoxia. Antioxidants & Redox Signaling, 2007, 9(10): 1745–1756
124 Huang P, Lin J, Li W, Rong P, Wang Z, Wang S, Wang X, Sun X, Aronova M, Niu G, et al. Biodegradable gold nanovesicles with an ultrastrong plasmonic coupling effect for photoacoustic imaging and photothermal therapy. Angewandte Chemie International Edition, 2013, 52(52): 13958–13964
https://doi.org/10.1002/anie.201308986
125 Yang M, Fan Q, Zhang R, Cheng K, Yan J, Pan D, Ma X, Lu A, Cheng Z. Dragon fruit-like biocage as an iron trapping nanoplatform for high efficiency targeted cancer multimodality imaging. Biomaterials, 2015, 69: 30–37
https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2015.08.001
126 Vannucci L, Falvo E, Failla C M, Carbo M, Fornara M, Canese R, Cecchetti S, Rajsiglova L, Stakheev D, Krizan J, et al. In vivo targeting of cutaneous melanoma using an melanoma stimulating hormone-engineered human protein cage with fluorophore and magnetic resonance imaging tracers. Journal of Biomedical Nanotechnology, 2015, 11(1): 81–92
https://doi.org/10.1166/jbn.2015.1946
127 Liang M, Fan K, Zhou M, Duan D, Zheng J, Yang D, Feng J, Yan X. H-ferritin-nanocaged doxorubicin nanoparticles specifically target and kill tumors with a single-dose injection. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2014, 111(41): 14900–14905
https://doi.org/10.1073/pnas.1407808111
[1] Yang An, Chao Chen, Jundong Zhu, Pankaj Dwivedi, Yanjun Zhao, Zheng Wang. Hypoxia-induced activity loss of a photo-responsive microtubule inhibitor azobenzene combretastatin A4[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2020, 14(5): 880-888.
[2] Feng Qi, Jie Wu, Hao Li, Guanghui Ma. Recent research and development of PLGA/PLA microspheres/nanoparticles: A review in scientific and industrial aspects[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2019, 13(1): 14-27.
[3] Quanyin Hu, Hunter N. Bomba, Zhen Gu. Engineering platelet-mimicking drug delivery vehicles[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2017, 11(4): 624-632.
[4] Pengwei Zhang, Junxiao Ye, Ergang Liu, Lu Sun, Jiacheng Zhang, Seung Jin Lee, Junbo Gong, Huining He, Victor C. Yang. Aptamer-coded DNA nanoparticles for targeted doxorubicin delivery using pH-sensitive spacer[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2017, 11(4): 529-536.
[5] Dae Hwan Shin, Yu Tong Tam, Glen S. Kwon. Polymeric micelle nanocarriers in cancer research[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2016, 10(3): 348-359.
[6] Jennica L. Zaro,Wei-Chiang Shen. Cationic and amphipathic cell-penetrating peptides (CPPs): Their structures and in vivo studies in drug delivery[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2015, 9(4): 407-427.
[7] Tzu-Lan CHANG, Honglei ZHAN, Danni LIANG, Jun F. LIANG. Nanocrystal technology for drug formulation and delivery[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2015, 9(1): 1-14.
[8] Juichen YANG,Hong CHEN,Yuan YUAN,Debanjan SARKAR,Jie ZHENG. Synthesis and characterization of biocompatible polyurethanes for controlled release of hydrophobic and hydrophilic drugs[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2014, 8(4): 498-510.
[9] Yeonhee YUN,Byung Kook LEE,Kinam PARK. Controlled drug delivery systems: the next 30 years[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2014, 8(3): 276-279.
[10] Yuwei WANG,David W. Grainger. Barriers to advancing nanotechnology to better improve and translate nanomedicines[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2014, 8(3): 265-275.
[11] Xiaoqing REN,Hongwei CHEN,Victor YANG,Duxin SUN. Iron oxide nanoparticle-based theranostics for cancer imaging and therapy[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2014, 8(3): 253-264.
[12] Michelle TRAN,Chun WANG. Semi-solid materials for controlled release drug formulation: current status and future prospects[J]. Front. Chem. Sci. Eng., 2014, 8(2): 225-232.
Viewed
Full text


Abstract

Cited

  Shared   
  Discussed