Please wait a minute...
Shopping Cart Email List Chinese
Advanced Search Fig/Tab
Frontiers of Agricultural Science and Engineering

ISSN 2095-7505

ISSN 2095-977X(Online)

CN 10-1204/S

Postal Subscription Code 80-906

Featured Articles  |  Most Downloaded  |  Most Reading
Online Submission Subscribe to Our RSS Content Feed
Front. Agr. Sci. Eng.    2017, Vol. 4 Issue (3) : 335-341    https://doi.org/10.15302/J-FASE-2017152
RESEARCH ARTICLE
Genome-wide association analysis reveals genetic loci and candidate genes associated with intramuscular fat in Duroc pigs
Xingwang WANG1, Rongrong DING1, Jianping QUAN1, Linxue YANG1, Ming YANG2, Enqin ZHENG1, Dewu LIU1, Gengyuan CAI1,2, Zhenfang WU1,2(), Jie YANG1()
1. College of Animal Science and National Engineering Research Center for Breeding Swine Industry, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China
2. National Engineering Research Center for Breeding Swine Industry, Guangdong Wens Foodstuffs Group Co., Ltd., Yunfu 527400, China
 Download: PDF(470 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Intramuscular fat (IMF) is a major meat-quality trait in pigs. The content of IMF is directly associated with the taste and flavor of pork. As a complex trait, there could be multiple genes affecting IMF content in pork. Genome-wide association study is a powerful tool to detect genomic regions associated with phenotypic variations. The objectives of the present study were to identify or refine the positions of genomic regions affecting IMF, and to characterize candidate genes and pathways that may influence this trait. Of note, we identified a significant region in longissium dorsi muscle in a Duroc pig population for IMF content with PorcineSNP60 v2 BeadChip. This region spans 1.24 Mb on chromosome 8 and had been identified as a quantitative trait locus for IMF in Pietrain, Large White, Landrace, and Leicoma pigs. In this region, eight SNPs were significantly associated with IMF content. Three genes proximal to these significant SNPs were considered candidate genes, including ZDHHC16, LOC102162218 and PCDH7. Our results confirm several previous findings and highlight several genes that may contribute to IMF variation in Duroc pigs.
Keywords Duroc pigs      genome-wide association analysis      intramuscular fat     
Corresponding Author(s): Zhenfang WU,Jie YANG   
Just Accepted Date: 16 March 2017   Online First Date: 06 April 2017    Issue Date: 12 September 2017
 Cite this article:   
Xingwang WANG,Rongrong DING,Jianping QUAN, et al. Genome-wide association analysis reveals genetic loci and candidate genes associated with intramuscular fat in Duroc pigs[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 335-341.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/10.15302/J-FASE-2017152
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/Y2017/V4/I3/335
Fig.1  (a) Quantile–quantile (Q–Q) plot in the left panel shows the observed versus expected -log10 (P-value); (b) Manhattan plot of genome-wide association studies for IMF in male Duroc pigs. -log10 (P-value) of the quantified SNPs were plotted against their genomic positions. Different colors indicate different chromosomes. The solid and dashed lines indicate the 5% genome-wide and chromosome-wide Bonferroni-corrected thresholds, respectively. Chromosome 19 stands for the X chromosome; (c) bar plot showing allelic effect of the most significant SNP on IMF content in pork; (d) in the region plot, -log10 (P-value) of the quantified SNPs were plotted against their genomic positions. The solid and dashed lines indicate the 5% genome-wide and chromosome-wide Bonferroni-corrected thresholds, respectively. The red dot is the most significant SNP. The nearest genes are shown at the bottom of the figure.
Trait1SNP IDSSC2Location3/bpAdjusted P valueNearest geneGene location4Distance5/bpHomo sapiens homologs
IMFASGA00382008231476836.08×10-8ZDHHC16 pseudogene8:22,792,997..22,794,126353557ZDHHC16
H3GA00244198234775118.12×10-7ZDHHC16 pseudogene8:22,792,997..22,794,126683385ZDHHC16
DRGA00084138235619758.12×10-7LOC1021622188:24,220,615..24,276,003- 658640NA6
ASGA00382148235850358.12×10-7LOC1021622188:24,220,615..24,276,003- 635580NA
ASGA00892898242986608.42×10-7LOC1021622188:24,220,615..24,276,00322657NA
DRGA00084188243863468.42×10-7PCDH78: 24,323,016..24,732,096intronPCDH7
DRGA00084238246469648.42×10-7PCDH78: 24,323,016..24,732,096intronPCDH7
MARC00382738245681649.36×10-7PCDH78: 24,323,016..24,732,096intronPCDH7
Tab.1  Significant SNPs and their nearest genes for IMF1content
1 Park G B, Moon S S, Ko Y D, Ha J K, Lee J G, Chang H H, Joo S T. Influence of slaughter weight and sex on yield and quality grades of Hanwoo (Korean native cattle) carcasses. Journal of Animal Science, 2002, 80(1): 129–136
https://doi.org/10.2527/2002.801129x pmid: 11831510
2 Bosi P, Russo V. The production of the heavy pig for high quality processed products. Italian Journal of Animal Science, 2004, 3(4): 309–321
https://doi.org/10.4081/ijas.2004.309
3 Cabling M M, Kang H S, Lopez B M, Jang M, Kim H S, Nam K C, Choi J G, Seo K S. Estimation of genetic associations between production and meat quality traits in Duroc pigs. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2015, 28(8): 1061–1065
https://doi.org/10.5713/ajas.14.0783 pmid: 26104512
4 Ntawubizi M, Colman E, Janssens S, Raes K, Buys N, De Smet S. Genetic parameters for intramuscular fatty acid composition and metabolism in pigs. Journal of Animal Science, 2010, 88(4): 1286–1294
https://doi.org/10.2527/jas.2009-2355 pmid: 20042548
5 Bolormaa S, Neto L R, Zhang Y D, Bunch R J, Harrison B E, Goddard M E, Barendse W. A genome-wide association study of meat and carcass traits in Australian cattle. Journal of Animal Science, 2011, 89(8): 2297–2309
https://doi.org/10.2527/jas.2010-3138 pmid: 21421834
6 Moloney A P, Mooney M T, Kerry J P, Stanton C, O’Kiely P. Colour of fat, and colour, fatty acid composition and sensory characteristics of muscle from heifers offered alternative forages to grass silage in a finishing ration. Meat Science, 2013, 95(3): 608–615
https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2013.05.030 pmid: 23806853
7 Pietro Lo Fiego D, Macchioni P, Minelli G, Santoro P. Lipid composition of covering and intramuscular fat in pigs at different slaughter age. Italian Journal of Animal Science, 2010, 9(2): e39
8 Casellas J, Vidal O, Pena R N, Gallardo D, Manunza A, Quintanilla R, Amills M. Genetics of serum and muscle lipids in pigs. Animal Genetics, 2013, 44(6): 609–619
https://doi.org/10.1111/age.12049 pmid: 23668618
9 Muñoz M, Rodríguez M C, Alves E, Folch J M, Ibañez-Escriche N, Silió L, Fernández A I. Genome-wide analysis of porcine backfat and intramuscular fat fatty acid composition using high-density genotyping and expression data. BMC Genomics, 2013, 14(1): 845
https://doi.org/10.1186/1471-2164-14-845 pmid: 24295214
10 Edwards D B, Ernst C W, Raney N E, Doumit M E, Hoge M D, Bates R O. Quantitative trait locus mapping in an F2 Duroc x Pietrain resource population: II. Carcass and meat quality traits. Journal of Animal Science, 2008, 86(2): 254–266
https://doi.org/10.2527/jas.2006-626 pmid: 17965326
11 Cristina Ó, Oliver A, Noguera J, Clop A, Barragán C, Varona L, Rodríguez C, Toro M, Sánchez A, Pérez-Enciso M, Silió L. Test for positional candidate genes for body composition on pig chromosome 6. Genetics, Selection, Evolution., 2002, 34(4): 465–479
https://doi.org/10.1186/1297-9686-34-4-465 pmid: 12270105
12 Grindflek E, Szyda J, Liu Z, Lien S. Detection of quantitative trait loci for meat quality in a commercial slaughter pig cross. Mammalian Genome, 2001, 12(4): 299–304
https://doi.org/10.1007/s003350010278 pmid: 11309662
13 Aslan O, Hamill R M, Davey G, McBryan J, Mullen A M, Gispert M, Sweeney T. Variation in the IGF2 gene promoter region is associated with intramuscular fat content in porcine skeletal muscle. Molecular Biology Reports, 2012, 39(4): 4101–4110
https://doi.org/10.1007/s11033-011-1192-5 pmid: 21779802
14 Ramos A M, Crooijmans R P, Affara N A, Amaral A J, Archibald A L, Beever J E, Bendixen C, Churcher C, Clark R, Dehais P, Hansen M S, Hedegaard J, Hu Z L, Kerstens H H, Law A S, Megens H J, Milan D, Nonneman D J, Rohrer G A, Rothschild M F, Smith T P, Schnabel R D, Van Tassell C P, Taylor J F, Wiedmann R T, Schook L B, Groenen M A. Design of a high density SNP genotyping assay in the pig using SNPs identified and characterized by next generation sequencing technology. PLoS One, 2009, 4(8): e6524
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006524 pmid: 19654876
15 Purcell S, Neale B, Todd-Brown K, Thomas L, Ferreira M A, Bender D, Maller J, Sklar P, de Bakker P I, Daly M J, Sham P C. PLINK: a tool set for whole-genome association and population-based linkage analyses. American Journal of Human Genetics, 2007, 81(3): 559–575
https://doi.org/10.1086/519795 pmid: 17701901
16 Yu J, Pressoir G, Briggs W H, Vroh Bi I, Yamasaki M, Doebley J F, McMullen M D, Gaut B S, Nielsen D M, Holland J B, Kresovich S, Buckler E S. A unified mixed-model method for association mapping that accounts for multiple levels of relatedness. Nature Genetics, 2006, 38(2): 203–208
https://doi.org/10.1038/ng1702 pmid: 16380716
17 Aulchenko Y S, Ripke S, Isaacs A, van Duijn C M. GenABEL: an R library for genome-wide association analysis. Bioinformatics, 2007, 23(10): 1294–1296
https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btm108 pmid: 17384015
18 Yang Q, Cui J, Chazaro I, Cupples L A, Demissie S. Power and type I error rate of false discovery rate approaches in genome-wide association studies. BMC Genetics, 2005, 6(Suppl. 1): S134
https://doi.org/10.1186/1471-2156-6-S1-S134 pmid: 16451593
19 Xiong X, Liu X, Zhou L, Yang J, Yang B, Ma H, Xie X, Huang Y, Fang S, Xiao S, Ren J, Chen C, Ma J, Huang L. Genome-wide association analysis reveals genetic loci and candidate genes for meat quality traits in Chinese Laiwu pigs. Mammalian Genome, 2015, 26(3-4): 181–190
https://doi.org/10.1007/s00335-015-9558-y pmid: 25678226
20 Burton P R, Clayton D G, Cardon L R, Craddock N, Deloukas P, Duncanson A, Kwiatkowski D P, McCarthy M I, Ouwehand W H, Samani N J, Todd J A, Donnelly P, Barrett J C, Burton P R, Davison D, Donnelly P, Easton D, Evans D, Leung H T, Marchini J L, Morris A P, Spencer C C A, Tobin M D, Cardon L R, Clayton D G, Attwood A P, Boorman J P, Cant B, Everson U, Hussey J M, Jolley J D, Knight A S, Koch K, Meech E, Nutland S, Prowse C V, Stevens H E, Taylor N C, Walters G R, Walker N M, Watkins N A, Winzer T, Todd J A, Ouwehand W H, Jones R W, McArdle W L, Ring S M, Strachan D P, Pembrey M, Breen G, St Clair D, Caesar S, Gordon-Smith K, Jones L, Fraser C, Green E K, Grozeva D, Hamshere M L, Holmans P A, Jones I R, Kirov G, Moskvina V, Nikolov I, O’Donovan M C, Owen M J, Craddock N, Collier D A, Elkin A, Farmer A, Williamson R, McGuffin P, Young A H, Ferrier I N, Ball S G, Balmforth A J, Barrett J H, Bishop D T, Iles M M, Maqbool A, Yuldasheva N, Hall A S, Braund P S, Burton P R, Dixon R J, Mangino M, Stevens S, Tobin M D, Thompson J R, Samani N J, Bredin F, Tremelling M, Parkes M, Drummond H, Lees C W, Nimmo E R, Satsangi J, Fisher S A, Forbes A, Lewis C M, Onnie C M, Prescott N J, Sanderson J, Mathew C G, Barbour J, Mohiuddin M K, Todhunter C E, Mansfield J C, Ahmad T, Cummings F R, Jewell D P, Webster J, Brown M J, Clayton D G, Lathrop G M, Connell J, Dominiczak A, Samani N J, Marcano C A B, Burke B, Dobson R, Gungadoo J, Lee K L, Munroe P B, Newhouse S J, Onipinla A, Wallace C, Xue M, Caulfield M, Farrall M, Barton A, and Genomics (BRAGGS) T B R A G, Bruce I N, Donovan H, Eyre S, Gilbert P D, Hider S L, Hinks A M, John S L, Potter C, Silman A J, Symmons D P M, Thomson W, Worthington J, Clayton D G, Dunger D B, Nutland S, Stevens H E, Walker N M, Widmer B, Todd J A, Frayling T M, Freathy R M, Lango H, Perry J R B, Shields B M, Weedon M N, Hattersley A T, Hitman G A, Walker M, Elliott K S, Groves C J, Lindgren C M, Rayner N W, Timpson N J, Zeggini E, McCarthy M I, Newport M, Sirugo G, Lyons E, Vannberg F, Hill A V S, Bradbury L A, Farrar C, Pointon J J, Wordsworth P, Brown M A, Franklyn J A, Heward J M, Simmonds M J, Gough S C L, Seal S, Susceptibility Collaboration (UK) B C, Stratton M R, Rahman N, Ban M, Goris A, Sawcer S J, Compston A, Conway D, Jallow M, Newport M, Sirugo G, Rockett K A, Kwiatkowski D P, Bumpstead S J, Chaney A, Downes K, Ghori M J R, Gwilliam R, Hunt S E, Inouye M, Keniry A, King E, McGinnis R, Potter S, Ravindrarajah R, Whittaker P, Widden C, Withers D, Deloukas P, Leung H T, Nutland S, Stevens H E, Walker N M, Todd J A, Easton D, Clayton D G, Burton P R, Tobin M D, Barrett J C, Evans D, Morris A P, Cardon L R, Cardin N J, Davison D, Ferreira T, Pereira-Gale J, Hallgrimsdóttir I B, Howie B N, Marchini J L, Spencer C C A, Su Z, Teo Y Y, Vukcevic D, Donnelly P, Bentley D, Brown M A, Cardon L R, Caulfield M, Clayton D G, Compston A, Craddock N, Deloukas P, Donnelly P, Farrall M, Gough S C L, Hall A S, Hattersley A T, Hill A V S, Kwiatkowski D P, Mathew C G, McCarthy M I, Ouwehand W H, Parkes M, Pembrey M, Rahman N, Samani N J, Stratton M R, Todd J A, Worthington J. Genome-wide association study of 14,000 cases of seven common diseases and 3,000 shared controls. Nature, 2007, 447(7145): 661–678
https://doi.org/10.1038/nature05911 pmid: 17554300
21 Hu Z L, Park C A, Wu X L, Reecy J M. Animal QTLdb: an improved database tool for livestock animal QTL/association data dissemination in the post-genome era. Nucleic Acids Research, 2013, 41(D1): D871–D879
https://doi.org/10.1093/nar/gks1150 pmid: 23180796
22 Shapiro S S, Wilk M B. An analysis of variance test for normality (complete samples). Biometrika, 1965, 52(3/4): 591–611
https://doi.org/10.2307/2333709
23 Duthie C, Simm G, Doeschl-Wilson A, Kalm E, Knap P W, Roehe R. Quantitative trait loci for chemical body composition traits in pigs and their positional associations with body tissues, growth and feed intake. Animal Genetics, 2008, 39(2): 130–140
https://doi.org/10.1111/j.1365-2052.2007.01689.x pmid: 18307580
24 Putilina T, Wong P, Gentleman S. The DHHC domain: a new highly conserved cysteine-rich motif. Molecular and Cellular Biochemistry, 1999, 195(1): 219–226
https://doi.org/10.1023/A:1006932522197 pmid: 10395086
25 Ren W, Sun Y, Du K. DHHC17 palmitoylates ClipR-59 and modulates ClipR-59 association with the plasma membrane. Molecular and Cellular Biology, 2013, 33(21): 4255–4265
https://doi.org/10.1128/MCB.00527-13 pmid: 24001771
26 Ren W, Jhala U S, Du K. Proteomic analysis of protein palmitoylation in adipocytes. Adipocyte, 2013, 2(1): 17–27
https://doi.org/10.4161/adip.22117 pmid: 23599907
27 Abdel-Ghany M, Sharp G W, Straub S G. Glucose stimulation of protein acylation in the pancreatic  b-cell. Life Sciences, 2010, 87(23-26): 667–671 doi:10.1016/j.lfs.2010.09.021
pmid: 20883703
28 Pandey N R, Zhou X, Qin Z, Zaman T, Gomez-Smith M, Keyhanian K, Anisman H, Brunel J M, Stewart A F, Chen H H. The LIM domain only 4 protein is a metabolic responsive inhibitor of protein tyrosine phosphatase 1B that controls hypothalamic leptin signaling. Journal of Neuroscience, 2013, 33(31): 12647–12655
https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0746-13.2013 pmid: 23904601
29 Berchtold L A, Storling Z M, Ortis F, Lage K, Bang-Berthelsen C, Bergholdt R, Hald J, Brorsson C A, Eizirik D L, Pociot F, Brunak S, Storling J. Huntingtin-interacting protein 14 is a type 1 diabetes candidate protein regulating insulin secretion and β. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2011, 108(37): E681–E688
https://doi.org/10.1073/pnas.1104384108 pmid: 21705657
30 Matakatsu H, Blair S S. The DHHC palmitoyltransferase approximated regulates Fat signaling and Dachs localization and activity. Current Biology, 2008, 18(18): 1390–1395
https://doi.org/10.1016/j.cub.2008.07.067 pmid: 18804377
31 D’Errico I, Gadaleta G, Saccone C. Pseudogenes in metazoa: origin and features. Briefings in Functional Genomics & Proteomics, 2004, 3(2): 157–167
https://doi.org/10.1093/bfgp/3.2.157 pmid: 15355597
32 Tam O H, Aravin A A, Stein P, Girard A, Murchison E P, Cheloufi S, Hodges E, Anger M, Sachidanandam R, Schultz R M, Hannon G J. Pseudogene-derived small interfering RNAs regulate gene expression in mouse oocytes. Nature, 2008, 453(7194): 534–538
https://doi.org/10.1038/nature06904 pmid: 18404147
33 Pink R C, Wicks K, Caley D P, Punch E K, Jacobs L, Francisco Carter D R. Pseudogenes: pseudo-functional or key regulators in health and disease? RNA, 2011, 17(5): 792–798
https://doi.org/10.1261/rna.2658311 pmid: 21398401
34 Watanabe T, Cheng E C, Zhong M, Lin H. Retrotransposons and pseudogenes regulate mRNAs and lncRNAs via the piRNA pathway in the germline. Genome Research, 2015, 25(3): 368–380
https://doi.org/10.1101/gr.180802.114 pmid: 25480952
35 Yoshida K, Yoshitomo-Nakagawa K, Seki N, Sasaki M, Sugano S. Cloning, expression analysis, and chromosomal localization of BH-protocadherin (PCDH7), a novel member of the cadherin superfamily. Genomics, 1998, 49(3): 458–461
https://doi.org/10.1006/geno.1998.5271 pmid: 9615233
36 Liu R, Sun Y, Zhao G, Wang F, Wu D, Zheng M, Chen J, Zhang L, Hu Y, Wen J. Genome-wide association study identifies Loci and candidate genes for body composition and meat quality traits in Beijing-You chickens. PLoS One, 2013, 8(4): e61172
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0061172 pmid: 23637794
37 Zhang Y, Guo J, Gao Y, Niu S, Yang C, Bai C, Yu X, Zhao Z. Genome-wide methylation changes are associated with muscle fiber density and drip loss in male three-yellow chickens. Molecular Biology Reports, 2014, 41(5): 3509–3516
https://doi.org/10.1007/s11033-014-3214-6 pmid: 24566679
38 Zhou G, Wang S, Wang Z, Zhu X, Shu G, Liao W, Yu K, Gao P, Xi Q, Wang X, Zhang Y, Yuan L, Jiang Q. Global comparison of gene expression profiles between intramuscular and subcutaneous adipocytes of neonatal landrace pig using microarray. Meat Science, 2010, 86(2): 440–450
https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2010.05.031 pmid: 20573458
39 Mariman E C, Bouwman F G, Aller E E, van Baak M A, Wang P. High frequency of rare variants with a moderate-to-high predicted biological effect in protocadherin genes of extremely obese. Genes & Nutrition, 2014, 9(3): 399
https://doi.org/10.1007/s12263-014-0399-1 pmid: 24682882
40 Su H, Marcheva B, Meng S, Liang F A, Kohsaka A, Kobayashi Y, Xu A W, Bass J, Wang X. Gamma-protocadherins regulate the functional integrity of hypothalamic feeding circuitry in mice. Developmental Biology, 2010, 339(1): 38–50
https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2009.12.010 pmid: 20025866
[1] FASE-17152-OF-WXW_suppl_1 Download
Viewed
Full text


Abstract

Cited
  Shared   
  Discussed