| 
					
						|  |  
    					|  |  
    					| Genome-wide analysis reveals selection for Chinese Rongchang pigs |  
						| Lei CHEN1, Shilin TIAN2, Long JIN2, Zongyi GUO1, Dan ZHU1, Lan JING1, Tiandong CHE2, Qianzi TANG2, Siqing CHEN1, Liang ZHANG1, Tinghuan ZHANG1, Zuohua LIU1, Jinyong WANG1(  ), Mingzhou LI2(  ) |  
						| 1. Key Laboratory of Pig Industry Sciences, Ministry of Agriculture, Chongqing Academy of Animal Sciences, Chongqing 402460, China 2. Institute of Animal Genetics and Breeding/College of Animal Science and Technology, Sichuan Agricultural University, Chengdu 611130, China
 |  
						|  |  
					
						| 
								
									|  
          
          
            
              
				
								                
													
													    |  |  
														| 
													
													    | Abstract Livestock have undergone domestication and consequently strong selective pressure on genes or genomic regions that control desirable traits. To identify selection signatures in the genome of Chinese Rongchang pigs, we generated a total of about 170 Gb of DNA sequence data with about 6.4-fold coverage for each of six female individuals. By combining these data with the publically available genome data of 10 Asian wild boars, we identified 449 protein-coding genes with selection signatures in Rongchang pigs, which are mainly involved in growth and hormone binding, nervous system development, and drug metabolism. The accelerated evolution of these genes may contribute to the dramatic phenotypic differences between Rongchang pigs and Chinese wild boars. This study illustrated how domestication and subsequent artificial selection have shaped patterns of genetic variation in Rongchang pigs and provides valuable genetic resources that can enhance the use of pigs in agricultural production and biomedical studies. |  
															| Keywords 
																																																				domestication  
																		  																																				genome  
																		  																																				pig  
																		  																																				re-sequencing  
																		  																																				selection |  
															| Corresponding Author(s):
																Jinyong WANG,Mingzhou LI |  
															| Just Accepted Date: 16 May 2017  
																																														Online First Date: 05 June 2017   
																																														Issue Date: 12 September 2017 |  |  
								            
								                
																																												
															| 17 | Li H, Durbin R. Fast and accurate short read alignment with Burrows-Wheeler transform. Bioinformatics, 2009, 25(14): 1754–1760 https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp324
														     															     															     		pmid: 19451168
 |  
															| 18 | Li H, Handsaker B, Wysoker A, Fennell T, Ruan J, Homer N, Marth G, Abecasis G, Durbin R. The sequence alignment/map format and SAMtools. Bioinformatics, 2009, 25(16): 2078–2079 https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp352
														     															     															     		pmid: 19505943
 |  
															| 19 | Huang W, Sherman B T, Lempicki R A. Systematic and integrative analysis of large gene lists using DAVID bioinformatics resources. Nature Protocols, 2009, 4(1): 44–57 https://doi.org/10.1038/nprot.2008.211
														     															     															     		pmid: 19131956
 |  
															| 20 | Patterson N, Price A L, Reich D. Population structure and eigenanalysis. PLoS Genetics, 2006, 2(12): e190 https://doi.org/10.1371/journal.pgen.0020190
														     															     															     		pmid: 17194218
 |  
															| 21 | Nguyen D T, Lee K, Choi H, Choi M K, Le M T, Song N, Kim J H, Seo H G, Oh J W, Lee K, Kim T H, Park C. The complete swine olfactory subgenome: expansion of the olfactory gene repertoire in the pig genome. BMC Genomics, 2012, 13(1): 584 https://doi.org/10.1186/1471-2164-13-584
														     															     															     		pmid: 23153364
 |  
															| 22 | Marchese S, Pes D, Scaloni A, Carbone V, Pelosi P. Lipocalins of boar salivary glands binding odours and pheromones. European Journal of Biochemistry, 1998, 252(3): 563–568 https://doi.org/10.1046/j.1432-1327.1998.2520563.x
														     															     															     		pmid: 9546674
 |  
															| 1 | Groenen M A M, Archibald A L, Uenishi H, Tuggle C K, Takeuchi Y, Rothschild M F, Rogel-Gaillard C, Park C, Milan D, Megens H J, Li S, Larkin D M, Kim H, Frantz L A F, Caccamo M, Ahn H, Aken B L, Anselmo A, Anthon C, Auvil L, Badaoui B, Beattie C W, Bendixen C, Berman D, Blecha F, Blomberg J, Bolund L, Bosse M, Botti S, Bujie Z, Bystrom M, Capitanu B, Carvalho-Silva D, Chardon P, Chen C, Cheng R, Choi S H, Chow W, Clark R C, Clee C, Crooijmans R P M A, Dawson H D, Dehais P, De Sapio F, Dibbits B, Drou N, Du Z Q, Eversole K, Fadista J, Fairley S, Faraut T, Faulkner G J, Fowler K E, Fredholm M, Fritz E, Gilbert J G R, Giuffra E, Gorodkin J, Griffin D K, Harrow J L, Hayward A, Howe K, Hu Z L, Humphray S J, Hunt T, Hornshøj H, Jeon J T, Jern P, Jones M, Jurka J, Kanamori H, Kapetanovic R, Kim J, Kim J H, Kim K W, Kim T H, Larson G, Lee K, Lee K T, Leggett R, Lewin H A, Li Y, Liu W, Loveland J E, Lu Y, Lunney J K, Ma J, Madsen O, Mann K, Matthews L, McLaren S, Morozumi T, Murtaugh M P, Narayan J, Truong Nguyen D, Ni P, Oh S J, Onteru S, Panitz F, Park E W, Park H S, Pascal G, Paudel Y, Perez-Enciso M, Ramirez-Gonzalez R, Reecy J M, Rodriguez-Zas S, Rohrer G A, Rund L, Sang Y, Schachtschneider K, Schraiber J G, Schwartz J, Scobie L, Scott C, Searle S, Servin B, Southey B R, Sperber G, Stadler P, Sweedler J V, Tafer H, Thomsen B, Wali R, Wang J, Wang J, White S, Xu X, Yerle M, Zhang G, Zhang J, Zhang J, Zhao S, Rogers J, Churcher C, Schook L B. Analyses of pig genomes provide insight into porcine demography and evolution. Nature, 2012, 491(7424): 393–398 https://doi.org/10.1038/nature11622
														     															     															     		pmid: 23151582
 |  
															| 23 | Mak G K, Enwere E K, Gregg C, Pakarainen T, Poutanen M, Huhtaniemi I, Weiss S. Male pheromone-stimulated neurogenesis in the adult female brain: possible role in mating behavior. Nature Neuroscience, 2007, 10(8): 1003–1011 https://doi.org/10.1038/nn1928
														     															     															     		pmid: 17603480
 |  
															| 24 | Larson G, Dobney K, Albarella U, Fang M, Matisoo-Smith E, Robins J, Lowden S, Finlayson H, Brand T, Willerslev E, Rowley-Conwy P, Andersson L, Cooper A. Worldwide phylogeography of wild boar reveals multiple centers of pig domestication. Science, 2005, 307(5715): 1618–1621 https://doi.org/10.1126/science.1106927
														     															     															     		pmid: 15761152
 |  
															| 25 | Albert F W, Somel M, Carneiro M, Aximu-Petri A, Halbwax M, Thalmann O, Blanco-Aguiar J A, Plyusnina I Z, Trut L, Villafuerte R, Ferrand N, Kaiser S, Jensen P, Pääbo S. A comparison of brain gene expression levels in domesticated and wild animals. PLoS Genetics, 2012, 8(9): e1002962 https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002962
														     															     															     		pmid: 23028369
 |  
															| 26 | Amaral A J, Ferretti L, Megens H J, Crooijmans R P, Nie H, Ramos-Onsins S E, Perez-Enciso M, Schook L B, Groenen M A. Genome-wide footprints of pig domestication and selection revealed through massive parallel sequencing of pooled DNA. PLoS One, 2011, 6(4): e14782 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0014782
														     															     															     		pmid: 21483733
 |  
															| 27 | Li Y, Vonholdt B M, Reynolds A, Boyko A R, Wayne R K, Wu D D, Zhang Y P. Artificial selection on brain-expressed genes during the domestication of dog. Molecular Biology and Evolution, 2013, 30(8): 1867–1876 https://doi.org/10.1093/molbev/mst088
														     															     															     		pmid: 23660689
 |  
															| 28 | Hare B, Plyusnina I, Ignacio N, Schepina O, Stepika A, Wrangham R, Trut L. Social cognitive evolution in captive foxes is a correlated by-product of experimental domestication. Current Biology, 2005, 15(3): 226–230 https://doi.org/10.1016/j.cub.2005.01.040
														     															     															     		pmid: 15694305
 |  
															| 29 | Topál J, Gergely G, Erdohegyi A, Csibra G, Miklósi A. Differential sensitivity to human communication in dogs, wolves, and human infants. Science, 2009, 325(5945): 1269–1272 https://doi.org/10.1126/science.1176960
														     															     															     		pmid: 19729660
 |  
															| 30 | Meyer U A, Zanger U M, Schwab M. Omics and drug response. Annual Review of Pharmacology and Toxicology, 2013, 53(53): 475–502 https://doi.org/10.1146/annurev-pharmtox-010510-100502
														     															     															     		pmid: 23140244
 |  
															| 2 | Chen K, Baxter T, Muir W M, Groenen M A, Schook L B. Genetic resources, genome mapping and evolutionary genomics of the pig (Sus scrofa). International Journal of Biological Sciences, 2007, 3(3): 153–165 https://doi.org/10.7150/ijbs.3.153
														     															     															     		pmid: 17384734
 |  
															| 3 | Rubin C J, Megens H J, Barrio A M, Maqbool K, Sayyab S, Schwochow D, Wang C, Carlborg O, Jern P, Jorgensen C B, Archibald A L, Fredholm M, Groenen M A M, Andersson L. Strong signatures of selection in the domestic pig genome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2012, 109(48): 19529–19536 https://doi.org/10.1073/pnas.1217149109
														     															     															     		pmid: 23151514
 |  
															| 4 | Ai H, Fang X, Yang B, Huang Z, Chen H, Mao L, Zhang F, Zhang L, Cui L, He W, Yang J, Yao X, Zhou L, Han L, Li J, Sun S, Xie X, Lai B, Su Y, Lu Y, Yang H, Huang T, Deng W, Nielsen R, Ren J, Huang L. Adaptation and possible ancient interspecies introgression in pigs identified by whole-genome sequencing. Nature Genetics, 2015, 47(3): 217–225 https://doi.org/10.1038/ng.3199
														     															     															     		pmid: 25621459
 |  
															| 5 | Xia Q, Guo Y, Zhang Z, Li D, Xuan Z, Li Z, Dai F, Li Y, Cheng D, Li R, Cheng T, Jiang T, Becquet C, Xu X, Liu C, Zha X, Fan W, Lin Y, Shen Y, Jiang L, Jensen J, Hellmann I, Tang S, Zhao P, Xu H, Yu C, Zhang G, Li J, Cao J, Liu S, He N, Zhou Y, Liu H, Zhao J, Ye C, Du Z, Pan G, Zhao A, Shao H, Zeng W, Wu P, Li C, Pan M, Li J, Yin X, Li D, Wang J, Zheng H, Wang W, Zhang X, Li S, Yang H, Lu C, Nielsen R, Zhou Z, Wang J, Xiang Z, Wang J. Complete resequencing of 40 genomes reveals domestication events and genes in silkworm (Bombyx). Science, 2009, 326(5951): 433–436 https://doi.org/10.1126/science.1176620
														     															     															     		pmid: 19713493
 |  
															| 6 | Rubin C J, Zody M C, Eriksson J, Meadows J R, Sherwood E, Webster M T, Jiang L, Ingman M, Sharpe T, Ka S, Hallböök F, Besnier F, Carlborg O, Bed’hom B, Tixier-Boichard M, Jensen P, Siegel P, Lindblad-Toh K, Andersson L. Whole-genome resequencing reveals loci under selection during chicken domestication. Nature, 2010, 464(7288): 587–591 https://doi.org/10.1038/nature08832
														     															     															     		pmid: 20220755
 |  
															| 7 | Shapiro M D, Kronenberg Z, Li C, Domyan E T, Pan H, Campbell M, Tan H, Huff C D, Hu H, Vickrey A I, Nielsen S C, Stringham S A, Hu H, Willerslev E, Gilbert M T, Yandell M, Zhang G, Wang J. Genomic diversity and evolution of the head crest in the rock pigeon. Science, 2013, 339(6123): 1063–1067 https://doi.org/10.1126/science.1230422
														     															     															     		pmid: 23371554
 |  
															| 8 | Carneiro M, Rubin C J, Di Palma F, Albert F W, Alföldi J, Barrio A M, Pielberg G, Rafati N, Sayyab S, Turner-Maier J, Younis S, Afonso S, Aken B, Alves J M, Barrell D, Bolet G, Boucher S, Burbano H A, Campos R, Chang J L, Duranthon V, Fontanesi L, Garreau H, Heiman D, Johnson J, Mage R G, Peng Z, Queney G, Rogel-Gaillard C, Ruffier M, Searle S, Villafuerte R, Xiong A, Young S, Forsberg-Nilsson K, Good J M, Lander E S, Ferrand N, Lindblad-Toh K, Andersson L. Rabbit genome analysis reveals a polygenic basis for phenotypic change during domestication. Science, 2014, 345(6200): 1074–1079 https://doi.org/10.1126/science.1253714
														     															     															     		pmid: 25170157
 |  
															| 9 | Axelsson E, Ratnakumar A, Arendt M L, Maqbool K, Webster M T, Perloski M, Liberg O, Arnemo J M, Hedhammar A, Lindblad-Toh K. The genomic signature of dog domestication reveals adaptation to a starch-rich diet. Nature, 2013, 495(7441): 360–364 https://doi.org/10.1038/nature11837
														     															     															     		pmid: 23354050
 |  
															| 10 | Daetwyler H D, Capitan A, Pausch H, Stothard P, van Binsbergen R, Brøndum R F, Liao X, Djari A, Rodriguez S C, Grohs C, Esquerré D, Bouchez O, Rossignol M N, Klopp C, Rocha D, Fritz S, Eggen A, Bowman P J, Coote D, Chamberlain A J, Anderson C, VanTassell C P, Hulsegge I, Goddard M E, Guldbrandtsen B, Lund M S, Veerkamp R F, Boichard D A, Fries R, Hayes B J. Whole-genome sequencing of 234 bulls facilitates mapping of monogenic and complex traits in cattle. Nature Genetics, 2014, 46(8): 858–865 https://doi.org/10.1038/ng.3034
														     															     															     		pmid: 25017103
 |  
															| 11 | Li M, Tian S, Jin L, Zhou G, Li Y, Zhang Y, Wang T, Yeung C K, Chen L, Ma J, Zhang J, Jiang A, Li J, Zhou C, Zhang J, Liu Y, Sun X, Zhao H, Niu Z, Lou P, Xian L, Shen X, Liu S, Zhang S, Zhang M, Zhu L, Shuai S, Bai L, Tang G, Liu H, Jiang Y, Mai M, Xiao J, Wang X, Zhou Q, Wang Z, Stothard P, Xue M, Gao X, Luo Z, Gu Y, Zhu H, Hu X, Zhao Y, Plastow G S, Wang J, Jiang Z, Li K, Li N, Li X, Li R. Genomic analyses identify distinct patterns of selection in domesticated pigs and Tibetan wild boars. Nature Genetics, 2013, 45(12): 1431–1438 https://doi.org/10.1038/ng.2811
														     															     															     		pmid: 24162736
 |  
															| 12 | Li M, Chen L, Tian S, Lin Y, Tang Q, Zhou X, Li D, Yeung C K L, Che T, Jin L, Fu Y, Ma J, Wang X, Jiang A, Lan J, Pan Q, Liu Y, Luo Z, Guo Z, Liu H, Zhu L, Shuai S, Tang G, Zhao J, Jiang Y, Bai L, Zhang S, Mai M, Li C, Wang D, Gu Y, Wang G, Lu H, Li Y, Zhu H, Li Z, Li M, Gladyshev V N, Jiang Z, Zhao S, Wang J, Li R, Li X. Comprehensive variation discovery and recovery of missing sequence in the pig genome using multiple de novo assemblies. Genome Research, 2017, 27(5): 865–874 https://doi.org/10.1101/gr.207456.116
														     															     															     		pmid: 27646534
 |  
															| 13 | Fu Y, Li C, Tang Q, Tian S, Jin L, Chen J, Li M, Li C. Genomic analysis reveals selection in Chinese native black pig. Scientific Reports, 2016, 6(1): 36354 https://doi.org/10.1038/srep36354
														     															     															     		pmid: 27808243
 |  
															| 14 | Li M, Tian S, Yeung C K, Meng X, Tang Q, Niu L, Wang X, Jin L, Ma J, Long K, Zhou C, Cao Y, Zhu L, Bai L, Tang G, Gu Y, Jiang A, Li X, Li R. Whole-genome sequencing of Berkshire (European native pig) provides insights into its origin and domestication. Scientific Reports, 2014, 4(4): 4678 pmid: 24728479
 |  
															| 15 | Bosse M, Megens H J, Frantz L A, Madsen O, Larson G, Paudel Y, Duijvesteijn N, Harlizius B, Hagemeijer Y, Crooijmans R P, Groenen M A. Genomic analysis reveals selection for Asian genes in European pigs following human-mediated introgression. Nature Communications, 2014, 5: 4392 https://doi.org/10.1038/ncomms5392
														     															     															     		pmid: 25025832
 |  
															| 16 | Frantz L A, Schraiber J G, Madsen O, Megens H J, Bosse M, Paudel Y, Semiadi G, Meijaard E, Li N, Crooijmans R P, Archibald A L, Slatkin M, Schook L B, Larson G, Groenen M A. Genome sequencing reveals fine scale diversification and reticulation history during speciation in Sus. Genome Biology, 2013, 14(9): R107 https://doi.org/10.1186/gb-2013-14-9-r107
														     															     															     		pmid: 24070215
 |  
								            
												
											    	
											        	|  | Viewed |  
											        	|  |  |  
												        |  | Full text 
 | 
 
 |  
												        |  |  |  
												        |  | Abstract 
 | 
 |  
												        |  |  |  
												        |  | Cited |  |  
												        |  |  |  |  
													    |  | Shared |  |  
													    |  |  |  |  
													    |  | Discussed |  |  |  |  |