Please wait a minute...
Frontiers of Agricultural Science and Engineering

ISSN 2095-7505

ISSN 2095-977X(Online)

CN 10-1204/S

Postal Subscription Code 80-906

Front. Agr. Sci. Eng.    2017, Vol. 4 Issue (3) : 342-352    https://doi.org/10.15302/J-FASE-2017162
RESEARCH ARTICLE
Transcriptomic basis of neutrophil ratio variation induced by poly I:C stimulation in porcine peripheral blood
Haiyan WANG1,2,3, Qiaoxia ZHANG1,2, Lilin YIN1,2, Xiangdong LIU1,2, Shuhong ZHAO1,2, Mengjin ZHU1,2, Changchun LI1,2()
1. Key Laboratory of Agricultural Animal Genetics, Breeding and Reproduction of Ministry of Education & Key Laboratory of Swine Genetics and Breeding, Ministry of Agriculture, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
2. The Cooperative Innovation Center for Sustainable Pig Production, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
3. College of Informatics, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
 Download: PDF(1072 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Neutrophils are vital components of defense mechanisms against invading pathogens and are closely linked with the individual antiviral capacity of pigs and other mammals. Neutrophilia is a well-known clinical characteristic of viral and bacterial infections. Using Affymetrix porcine genome microarrays, we investigated the gene expression profiles associated with neutrophil variation in porcine peripheral blood before and after polyriboinosinic-polyribocytidylic acid stimulation. Transcriptomic analysis showed 796 differentially expressed genes (DEGs) in extreme response (ER) pigs and 192 DEGs in moderate response (MR) pigs. Most DEGs were related to immune responses, included MXD1, CXCR4, CREG1, MyD88, CD14, TLR2, TLR4, IRF3 and IRF7. Gene ontology analysis indicated that the DEGs of both ER and MR pigs were involved in common biological processes, such as cell proliferation, growth regulation, immune response, inflammatory response and cell activation. The ER and MR groups also showed differences in DEGs involved in biological processes. DEGs involved in cell division and cell cycle were specifically found in the ER pigs, whereas DEGs involved in cell migration were specifically found in the MR pigs. The study provides a basic understanding of the molecular basis for the antiviral capacity of pigs and other mammals.

Keywords neutrophil      peripheral blood      pig      poly I:C      transcriptome     
Corresponding Author(s): Changchun LI   
Just Accepted Date: 27 May 2017   Online First Date: 21 June 2017    Issue Date: 12 September 2017
 Cite this article:   
Haiyan WANG,Qiaoxia ZHANG,Lilin YIN, et al. Transcriptomic basis of neutrophil ratio variation induced by poly I:C stimulation in porcine peripheral blood[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 342-352.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/10.15302/J-FASE-2017162
https://academic.hep.com.cn/fase/EN/Y2017/V4/I3/342
Fig.1  Increase in neutrophil ratio induced by polyriboinosinic-polyribocytidylic acid. The black and white bars indicate the average increase in neutrophil ratio in the extreme and moderate response pigs (ER and MR) after poly I:C stimulation, respectively. The difference between two groups of pigs was significant (P<0.01).
Fig.2  Hierarchical cluster analysis of all samples. (a) Cluster of unstimulated and poly I:C-stimulated conditions in extreme response (ER) pigs; (b) cluster of unstimulated and poly I:C-stimulated conditions in the moderate response (MR) pigs. The figure depicts high (red) and low (green) relative levels of gene expression. Mean-centered gene expression ratios are depicted by a log2 pseudocolor scale (ratio fold change indicated); gray denotes poorly measured data.
Fig.3  Venn diagram of differentially expressed genes in the extreme and moderate response pigs (ER and MR)
Fig.4  Validation of microarray data by real-time qRT-PCR analyses. (a) Six genes were selected for qRT-PCR experiments in extreme response (ER) pigs; (b) expression of ten genes in moderate response (MR) pigs was measured by qRT-PCR experiments. The black and gray bars show gene expression before and after poly I:C stimulation. * denotes statistically significant differences (P<0.05).
Fig.5  Comparative functional annotation of differentially expressed genes (DEGs). DEGs were grouped according to their putative functions. (a) Comparison of distribution of the DEGs by Gene Ontology (GO) biological process induced by poly I:C treatment in the extreme and moderate response pigs (ER and MR); (b) comparison of distribution of the DEGs by GO cellular component induced by poly I:C treatment in the ER and MR pigs; (c) comparative GO molecular function distribution of the DEGs following poly I:C treatment of the ER and MR pigs; (d) comparative KEGG pathway annotation distribution of the DEGs following poly I:C treatment in the ER and MR pigs. The black and white bars indicate the number of altered genes in the ER and MR groups, respectively.
1 Vissche A H, Janss L L G, Niewold T A, de Greef K H. Disease incidence and immunological traits for the selection of healthy pigs. A review. Veterinary Quarterly, 2002, 24(1): 29–34
https://doi.org/10.1080/01652176.2002.9695121 pmid: 11924559
2 Borregaard N. Neutrophils, from marrow to microbes. Immunity, 2010, 33(5): 657–670
https://doi.org/10.1016/j.immuni.2010.11.011 pmid: 21094463
3 Mócsai A. Diverse novel functions of neutrophils in immunity, inflammation, and beyond. Journal of Experimental Medicine, 2013, 210(7): 1283–1299
https://doi.org/10.1084/jem.20122220 pmid: 23825232
4 Segal A W. How neutrophils kill microbes.Annual Review of Immunology , 2005, 23(1): 197–223
https://doi.org/10.1146/annurev.immunol.23.021704.115653 pmid: 15771570
5 Christopher M J, Link D C. Regulation of neutrophil homeostasis. Current Opinion in Hematology, 2007, 14(1): 3–8
https://doi.org/10.1097/00062752-200701000-00003 pmid: 17133093
6 Cham B, Bonilla M A, Winkelstein J. Neutropenia associated with primary immunodeficiency syndromes.Seminars in Hematology , 2002, 39(2): 107–112
https://doi.org/10.1053/shem.2002.31916 pmid: 11957193
7 Rezaei N, Moazzami K, Aghamohammadi A, Klein C. Neutropenia and primary immunodeficiency diseases. International Reviews of Immunology, 2009, 28(5): 335–366
https://doi.org/10.1080/08830180902995645 pmid: 19811314
8 Stevens B, Maxson J, Tyner J, Smith C A, Gutman J A, Robinson W, Jordan C T, Lee C K, Swisshelm K, Tobin J, Wei Q, Schowinsky J, Rinella S, Lee H G, Pollyea D A. Clonality of neutrophilia associated with plasma cell neoplasms: report of a SETBP1 mutation and analysis of a single institution series. Leukemia & Lymphoma, 2016, 57(4): 927–934
https://doi.org/10.3109/10428194.2015.1094697 pmid: 26389776
9 Su Z, Mao Y P, OuYang P Y, Tang J, Xie F Y. Initial hyperleukocytosis and neutrophilia in nasopharyngeal carcinoma: incidence and prognostic impact. PLoS One, 2015, 10(9): e0136752
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0136752 pmid: 26336064
10 Fei M, Bhatia S, Oriss T B, Yarlagadda M, Khare A, Akira S, Saijo S, Iwakura Y, Fallert Junecko B A, Reinhart T A, Foreman O, Ray P, Kolls J, Ray A. TNF-α from inflammatory dendritic cells (DCs) regulates lung IL-17A/IL-5 levels and neutrophilia versus eosinophilia during persistent fungal infection. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2011, 108(13): 5360–5365
https://doi.org/10.1073/pnas.1015476108 pmid: 21402950
11 Roos A B, Sethi S, Nikota J, Wrona C T, Dorrington M G, Sandén C, Bauer C M, Shen P, Bowdish D, Stevenson C S, Erjefält J S, Stampfli M R. IL-17A and the promotion of neutrophilia in acute exacerbation of chronic obstructive pulmonary disease. American Journal of Respiratory and Critical Care Medicine, 2015, 192(4): 428–437
https://doi.org/10.1164/rccm.201409-1689OC pmid: 26039632
12 Ubags N D, Vernooy J H, Burg E, Hayes C, Bement J, Dilli E, Zabeau L, Abraham E, Poch K R, Nick J A, Dienz O, Zuñiga J, Wargo M J, Mizgerd J P, Tavernier J, Rincón M, Poynter M E, Wouters E F, Suratt B T. The role of leptin in the development of pulmonary neutrophilia in infection and acute lung injury. Critical Care Medicine, 2014, 42(2): e143–e151
https://doi.org/10.1097/CCM.0000000000000048 pmid: 24231757
13 Nedeljkovic M, He S, Szer J, Juneja S. Chronic neutrophilia associated with myeloma: is it clonal? Leukemia & Lymphoma, 2014, 55(2): 439–440
https://doi.org/10.3109/10428194.2013.809080 pmid: 23713456
14 Kohmura K, Miyakawa Y, Kameyama K, Kizaki M, Ikeda Y. Granulocyte colony stimulating factor-producing multiple myeloma associated with neutrophilia. Leukemia & Lymphoma, 2004, 45(7): 1475–1479
https://doi.org/10.1080/10428190310001645870 pmid: 15359652
15 Fu J J, Baines K J, Wood L G, Gibson P G. Systemic inflammation is associated with differential gene expression and airway neutrophilia in asthma. OMICS: A Journal of Integrative Biology, 2013, 17(4): 187–199
https://doi.org/10.1089/omi.2012.0104 pmid: 23438328
16 Biggar W D, Bohn D, Kent G. Neutrophil circulation and release from bone marrow during hypothermia. Infection and Immunity, 1983, 40(2): 708–712
pmid: 6840858
17 Chabot-Roy G, Willson P, Segura M, Lacouture S, Gottschalk M. Phagocytosis and killing of Streptococcus suis by porcine neutrophils.Microbial Pathogenesis , 2006, 41(1): 21–32
https://doi.org/10.1016/j.micpath.2006.04.001 pmid: 16714092
18 Baarsch M J, Foss D L, Murtaugh M P. Pathophysiologic correlates of acute porcine pleuropneumonia. American Journal of Veterinary Research, 2000, 61(6): 684–690
https://doi.org/10.2460/ajvr.2000.61.684 pmid: 10850846
19 Ichinohe T, Watanabe I, Ito S, Fujii H, Moriyama M, Tamura S, Takahashi H, Sawa H, Chiba J, Kurata T, Sata T, Hasegawa H. Synthetic double-stranded RNA poly(I:C) combined with mucosal vaccine protects against influenza virus infection. Journal of Virology, 2005, 79(5): 2910–2919
https://doi.org/10.1128/JVI.79.5.2910-2919.2005 pmid: 15709010
20 Fortier M E, Kent S, Ashdown H, Poole S, Boksa P, Luheshi G N. The viral mimic, polyinosinic:polycytidylic acid, induces fever in rats via an interleukin-1-dependent mechanism. Ajp Regulatory Integrative & Comparative Physiology, 2004, 287(4): R759–R766
https://doi.org/10.1152/ajpregu.00293.2004 pmid: 15205185
21 Matsumoto M, Seya T. TLR3: interferon induction by double-stranded RNA including poly(I:C). Advanced Drug Delivery Reviews, 2008, 60(7): 805–812
https://doi.org/10.1016/j.addr.2007.11.005 pmid: 18262679
22 Wang H, Hou Y, Guo J, Chen H, Liu X, Wu Z, Zhao S, Zhu M. Transcriptomic landscape for lymphocyte count variation in poly I:C-induced porcine peripheral blood. Animal Genetics, 2016, 47(1): 49–61
https://doi.org/10.1111/age.12379 pmid: 26607402
23 Cunningham C, Campion S, Teeling J, Felton L, Perry V H. The sickness behaviour and CNS inflammatory mediator profile induced by systemic challenge of mice with synthetic double-stranded RNA (poly I:C). Brain, Behavior, and Immunity, 2007, 21(4): 490–502
https://doi.org/10.1016/j.bbi.2006.12.007 pmid: 17321719
24 Farina G A, York M R, Di Marzio M, Collins C A, Meller S, Homey B, Rifkin I R, Marshak-Rothstein A, Radstake T R, Lafyatis R. Poly(I:C) drives type I IFN- and TGF b-mediated inflammation and dermal fibrosis simulating altered gene expression in systemic sclerosis. Journal of Investigative Dermatology, 2010, 130(11): 2583–2593
https://doi.org/10.1038/jid.2010.200 pmid: 20613770
25 Kimura G, Ueda K, Eto S, Watanabe Y, Masuko T, Kusama T, Barnes P J, Ito K, Kizawa Y. Toll-like receptor 3 stimulation causes corticosteroid-refractory airway neutrophilia and hyperresponsiveness in mice. Chest, 2013, 144(1): 99–105
https://doi.org/10.1378/chest.12-2610 pmid: 23348232
26 He J, Lang G, Ding S, Li L. Pathological role of interleukin-17 in poly I:C-induced hepatitis. PLoS One, 2013, 8(9): e73909
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0073909 pmid: 24069246
27 Jovanović B, Goetz F W, Goetz G W, Palić D. Immunological stimuli change expression of genes and neutrophil function in fathead minnow Pimephales promelas Rafinesque. Journal of Fish Biology, 2011, 78(4): 1054–1072
https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2011.02919.x pmid: 21463307
28 Brazma A, Hingamp P, Quackenbush J, Sherlock G, Spellman P, Stoeckert C, Aach J, Ansorge W, Ball C A, Causton H C, Gaasterland T, Glenisson P, Holstege F C, Kim I F, Markowitz V, Matese J C, Parkinson H, Robinson A, Sarkans U, Schulze-Kremer S, Stewart J, Taylor R, Vilo J, Vingron M. Minimum information about a microarray experiment (MIAME)-toward standards for microarray data. Nature Genetics, 2001, 29(4): 365–371
https://doi.org/10.1038/ng1201-365 pmid: 11726920
29 Gautier L, Cope L, Bolstad B M, Irizarry R A. affy--analysis of Affymetrix GeneChip data at the probe level. Bioinformatics, 2004, 20(3): 307–315
https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg405 pmid: 14960456
30 Smyth G K. Linear models and empirical bayes methods for assessing differential expression in microarray experiments. Statistical Applications in Genetics & Molecular Biology, 2004, 3: Article3
31 Huang W, Sherman B T, Lempicki R A. Bioinformatics enrichment tools: paths toward the comprehensive functional analysis of large gene lists. Nucleic Acids Research, 2009, 37(1): 1–13
https://doi.org/10.1093/nar/gkn923 pmid: 19033363
32 Oliveros J C. VENNY. An interactive tool for comparing lists with Venn Diagrams. , 2016-2
33 Livak K J, Schmittgen T D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2−ΔΔCT Method. Methods, 2001, 25(4): 402–408
https://doi.org/10.1006/meth.2001.1262 pmid: 11846609
34 Poortinga G, Hannan K M, Snelling H, Walkley C R, Jenkins A, Sharkey K, Wall M, Brandenburger Y, Palatsides M, Pearson R B, McArthur G A, Hannan R D. MAD1 and c-MYC regulate UBF and rDNA transcription during granulocyte differentiation. EMBO Journal, 2004, 23(16): 3325–3335
https://doi.org/10.1038/sj.emboj.7600335 pmid: 15282543
35 Rottmann S, Menkel A R, Bouchard C, Mertsching J, Loidl P, Kremmer E, Eilers M, Lüscher-Firzlaff J, Lilischkis R, Lüscher B. Mad1 function in cell proliferation and transcriptional repression is antagonized by cyclin E/CDK2. Journal of Biological Chemistry, 2005, 280(16): 15489–15492
https://doi.org/10.1074/jbc.C400611200 pmid: 15722557
36 Zhou Z, Wang N, Woodson S E, Dong Q, Wang J, Liang Y, Rijnbrand R, Wei L, Nichols J E, Guo J T, Holbrook M R, Lemon S M, Li K. Antiviral activities of ISG20 in positive-strand RNA virus infections. Virology, 2011, 409(2): 175–188
https://doi.org/10.1016/j.virol.2010.10.008 pmid: 21036379
37 Lace M J, Anson J R, Haugen T H, Turek L P. Interferon regulatory factor (IRF)-2 activates the HPV-16 E6-E7 promoter in keratinocytes. Virology, 2010, 399(2): 270–279
https://doi.org/10.1016/j.virol.2009.12.025 pmid: 20129639
38 Cui L, Deng Y, Rong Y, Lou W, Mao Z, Feng Y, Xie D, Jin D. IRF-2 is over-expressed in pancreatic cancer and promotes the growth of pancreatic cancer cells. Tumour Biology, 2012, 33(1): 247–255
https://doi.org/10.1007/s13277-011-0273-3 pmid: 22119988
39 Strezoska Z, Pestov D G, Lau L F. Functional inactivation of the mouse nucleolar protein Bop1 inhibits multiple steps in pre-rRNA processing and blocks cell cycle progression. Journal of Biological Chemistry, 2002, 277(33): 29617–29625
https://doi.org/10.1074/jbc.M204381200 pmid: 12048210
40 Pestov D G, Strezoska Z, Lau L F. Evidence of p53-dependent cross-talk between ribosome biogenesis and the cell cycle: effects of nucleolar protein Bop1 on G(1)/S transition. Molecular and Cellular Biology, 2001, 21(13): 4246–4255
https://doi.org/10.1128/MCB.21.13.4246-4255.2001 pmid: 11390653
41 Ma Q, Jones D, Springer T A. The chemokine receptor CXCR4 is required for the retention of B lineage and granulocytic precursors within the bone marrow microenvironment. Immunity, 1999, 10(4): 463–471
https://doi.org/10.1016/S1074-7613(00)80046-1 pmid: 10229189
42 Strydom N, Rankin S M. Regulation of circulating neutrophil numbers under homeostasis and in disease. Journal of Innate Immunity, 2013, 5(4): 304–314
https://doi.org/10.1159/000350282 pmid: 23571274
43 Eash K J, Means J M, White D W, Link D C. CXCR4 is a key regulator of neutrophil release from the bone marrow under basal and stress granulopoiesis conditions. Blood, 2009, 113(19): 4711–4719
https://doi.org/10.1182/blood-2008-09-177287 pmid: 19264920
44 Chen D, Zhang T L, Wang L M. The association of CSF-1 gene polymorphism with chronic periodontitis in the Han Chinese population. Journal of Periodontology, 2014, 85(8): e304–e312
https://doi.org/10.1902/jop.2014.130688 pmid: 24592910
45 Yan C, Fang P, Zhang H, Tao J, Tian X, Li Y, Zhang J, Sun M, Li S, Wang H, Han Y. CREG1 promotes angiogenesis and neovascularization. Frontiers in Bioscience, 2014, 19(7): 1151–1161
https://doi.org/10.2741/4272 pmid: 24896341
46 Martin C, Burdon P C, Bridger G, Gutierrez-Ramos J C, Williams T J, Rankin S M. Chemokines acting via CXCR2 and CXCR4 control the release of neutrophils from the bone marrow and their return following senescence. Immunity, 2003, 19(4): 583–593
https://doi.org/10.1016/S1074-7613(03)00263-2 pmid: 14563322
47 Burdon P C, Martin C, Rankin S M. The CXC chemokine MIP-2 stimulates neutrophil mobilization from the rat bone marrow in a CD49d-dependent manner. Blood, 2005, 105(6): 2543–2548
https://doi.org/10.1182/blood-2004-08-3193 pmid: 15542579
48 Płóciennikowska A, Hromada-Judycka A, Borzęcka K, Kwiatkowska K. Co-operation of TLR4 and raft proteins in LPS-induced pro-inflammatory signaling. Cellular and Molecular Life Sciences, 2015, 72(3): 557–581
https://doi.org/10.1007/s00018-014-1762-5 pmid: 25332099
49 Akira S, Takeda K, Kaisho T. Toll-like receptors: critical proteins linking innate and acquired immunity. Nature Immunology, 2001, 2(8): 675–680
https://doi.org/10.1038/90609 pmid: 11477402
50 Huang Q Q, Pope R M. The role of toll-like receptors in rheumatoid arthritis. Current Rheumatology Reports, 2009, 11(5): 357–364
https://doi.org/10.1007/s11926-009-0051-z pmid: 19772831
51 Ioannou S, Voulgarelis M. Toll-like receptors, tissue injury, and tumourigenesis. Mediators of Inflammation, 2010, 2010(9629351): 60–68
pmid: 20871832
52 Loiarro M, Volpe E, Ruggiero V, Gallo G, Furlan R, Maiorino C, Battistini L, Sette C. Mutational analysis identifies residues crucial for homodimerization of myeloid differentiation factor 88 (MyD88) and for its function in immune cells. Journal of Biological Chemistry, 2013, 288(42): 30210–30222
https://doi.org/10.1074/jbc.M113.490946 pmid: 24019529
53 Clark S R, Ma A C, Tavener S A, McDonald B, Goodarzi Z, Kelly M M, Patel K D, Chakrabarti S, McAvoy E, Sinclair G D, Keys E M, Allen-Vercoe E, Devinney R, Doig C J, Green F H, Kubes P. Platelet TLR4 activates neutrophil extracellular traps to ensnare bacteria in septic blood. Nature Medicine, 2007, 13(4): 463–469
https://doi.org/10.1038/nm1565 pmid: 17384648
54 McAvoy E F, McDonald B, Parsons S A, Wong C H, Landmann R, Kubes P. The role of CD14 in neutrophil recruitment within the liver microcirculation during endotoxemia. Journal of Immunology, 2011, 186(4): 2592–2601
https://doi.org/10.4049/jimmunol.1002248 pmid: 21217012
55 Haziot A, Tsuberi B Z, Goyert S M. Neutrophil CD14: biochemical properties and role in the secretion of tumor necrosis factor-alpha in response to lipopolysaccharide. Journal of Immunology, 1993, 150(12): 5556–5565
pmid: 7685797
56 Serwacka A, Protaziuk T, Zagozda M, Popow A M, Kierzkiewicz M, Manitius J, Myśliwiec M, Daniewska D, Gołebiewski S, Rydzewska-Rosołowska A, Flisiński M, Stępień K, Rydzewska G, Olszewski W L, Rydzewski A. Lack of effect of the CD14 promoter gene C-159T polymorphism on nutritional status parameters in hemodialysis patients. Medical Science Monitor, 2011, 17(2): CR117–CR121
https://doi.org/10.12659/MSM.881397 pmid: 21278688
57 Janova H, Böttcher C, Holtman I R, Regen T, van Rossum D, Götz A, Ernst A S, Fritsche C, Gertig U, Saiepour N, Gronke K, Wrzos C, Ribes S, Rolfes S, Weinstein J, Ehrenreich H, Pukrop T, Kopatz J, Stadelmann C, Salinas-Riester G, Weber M S, Prinz M, Brück W, Eggen B J, Boddeke H W, Priller J, Hanisch U K. CD14 is a key organizer of microglial responses to CNS infection and injury. Glia, 2016, 64(4): 635–649
https://doi.org/10.1002/glia.22955 pmid: 26683584
58 Neufeld T P, de la Cruz A F, Johnston L A, Edgar B A. Coordination of growth and cell division in the Drosophila wing. Cell, 1998, 93(7): 1183–1193
https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)81462-2 pmid: 9657151
59 Blagosklonny M V, Pardee A B. The restriction point of the cell cycle. Cell Cycle, 2002, 1(2): 102–109
https://doi.org/10.4161/cc.1.2.108 pmid: 12429916
60 Raftopoulou M, Hall A. Cell migration: Rho GTPases lead the way. Developmental Biology, 2004, 265(1): 23–32
https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2003.06.003 pmid: 14697350
61 Luster A D, Alon R, von Andrian U H. Immune cell migration in inflammation: present and future therapeutic targets. Nature Immunology, 2005, 6(12): 1182–1190
https://doi.org/10.1038/ni1275 pmid: 16369557
62 Lauffenburger D A, Horwitz A F. Cell migration: a physically integrated molecular process. Cell, 1996, 84(3): 359–369
https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)81280-5 pmid: 8608589
63 Nordenfelt P, Tapper H. Phagosome dynamics during phagocytosis by neutrophils. Journal of Leukocyte Biology, 2011, 90(2): 271–284
https://doi.org/10.1189/jlb.0810457 pmid: 21504950
64 Kawasaki T, Kawai T. Toll-like receptor signaling pathways. Frontiers in Immunology, 2014, 5(461): 461
pmid: 25309543
65 Akira S. Toll-like receptor signaling. Journal of Biological Chemistry, 2003, 278(40): 38105–38108
https://doi.org/10.1074/jbc.R300028200 pmid: 12893815
66 Hiscott J. Triggering the innate antiviral response through IRF-3 activation. Journal of Biological Chemistry, 2007, 282(21): 15325–15329
https://doi.org/10.1074/jbc.R700002200 pmid: 17395583
67 Sato M, Suemori H, Hata N, Asagiri M, Ogasawara K, Nakao K, Nakaya T, Katsuki M, Noguchi S, Tanaka N, Taniguchi T. Distinct and essential roles of transcription factors IRF-3 and IRF-7 in response to viruses for IFN-alpha/beta gene induction. Immunity, 2000, 13(4): 539–548
https://doi.org/10.1016/S1074-7613(00)00053-4 pmid: 11070172
68 Kurt-Jones E A, Popova L, Kwinn L, Haynes L M, Jones L P, Tripp R A, Walsh E E, Freeman M W, Golenbock D T, Anderson L J, Finberg R W. Pattern recognition receptors TLR4 and CD14 mediate response to respiratory syncytial virus. Nature Immunology, 2000, 1(5): 398–401
https://doi.org/10.1038/80833 pmid: 11062499
69 Zhou J, Zhang X, Liu S, Wang Z, Chen Q, Wu Y, He Z, Huang Z. Genetic association of TLR4 Asp299Gly, TLR4 Thr399Ile, and CD14 C-159T polymorphisms with the risk of severe RSV infection: a meta-analysis. Influenza and Other Respiratory Viruses, 2016, 10(3): 224–233
https://doi.org/10.1111/irv.12378 pmid: 26901241
70 Li Q, Shirabe K, Kuwada J Y. Chemokine signaling regulates sensory cell migration in zebrafish. Developmental Biology, 2004, 269(1): 123–136
https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2004.01.020 pmid: 15081362
71 Scapini P, Lapinet-Vera J A, Gasperini S, Calzetti F, Bazzoni F, Cassatella M A. The neutrophil as a cellular source of chemokines. Immunological Reviews, 2000, 177(1): 195–203
https://doi.org/10.1034/j.1600-065X.2000.17706.x pmid: 11138776
72 Tecchio C, Cassatella M A. Neutrophil-derived chemokines on the road to immunity. Seminars in Immunology, 2016, 28(2): 119–128
https://doi.org/10.1016/j.smim.2016.04.003 pmid: 27151246
73 Németh T, Mócsai A, Lowell C A. Neutrophils in animal models of autoimmune disease. Seminars in Immunology, 2016, 28(2): 174–186
https://doi.org/10.1016/j.smim.2016.04.001 pmid: 27067180
[1] Supplementary Material 1 Download
[2] Supplementary Material 2 Download
[3] Supplementary Material 3 Download
[4] Supplementary Material 4 Download
[1] Ruigao SONG, Yu WANG, Yanfang WANG, Jianguo ZHAO. Base editing in pigs for precision breeding[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2020, 7(2): 161-170.
[2] Chris PROUDFOOT, Gus MCFARLANE, Bruce WHITELAW, Simon LILLICO. Livestock breeding for the 21st century: the promise of the editing revolution[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2020, 7(2): 129-135.
[3] Ning WANG, Sile WANG, Yaxian WANG, Yuanxing CAI, Fan YANG, Huayan WANG. SALL4 maintains self-renewal of porcine pluripotent stem cells through downregulation of OTX2[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 81-92.
[4] Yong JIN, Manling ZHANG, Xinrong JU, Shuang LIANG, Qiang XIONG, Lihua ZHAO, Xiaowei NIE, Daorong HOU, Qiang LIU, Junzheng WANG, Chenyu WANG, Xiaokang LI, Lining ZHANG, Xiaorui LIU, Ying WANG, Haiyuan YANG, Yifan DAI, Rongfeng LI. Factors influencing the somatic cell nuclear transfer efficiency in pigs[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 73-80.
[5] Jianwen CHEN, Kaiyuan PAN, Zhen CHEN, Biao DING, Dandan SONG, Wenbin BAO, Yunhai ZHANG. Construction of multiple shRNA vectors targeting PEDV and TGEV and production of transgenic SCNT porcine embryos in vitro[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 66-72.
[6] Chengcheng ZHAO, Junsong SHI, Rong ZHOU, Ranbiao MAI, Lvhua LUO, Xiaoyan HE, Hongmei JI, Gengyuan CAI, Dewu LIU, Enqin ZHENG, Zhenfang WU, Zicong LI. Effects of enucleation method on in vitro and in vivo development rate of cloned pig embryos[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 61-65.
[7] Zheng AO, Chengfa ZHAO, Yanmin GAN, Xiao WU, Junsong SHI, Enqin ZHENG, Dewu LIU, Gengyuan CAI, Zhenfang WU, Zicong LI. Comparison of birth weight and umbilical and placental characteristics of cloned and artificial insemination-derived piglets[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 54-60.
[8] Jianyong HAN, Yi-Liang MIAO, Jinlian HUA, Yan LI, Xue ZHANG, Jilong ZHOU, Na LI, Ying ZHANG, Jinying ZHANG, Zhonghua LIU. Porcine pluripotent stem cells: progress, challenges and prospects[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 8-27.
[9] Qijing LEI, Qin PAN, Shuai YU, Na LI, Shulin CHEN, Kuldip SIDHU, Jinlian HUA. Reprogramming of the pig primordial germ cells into pluripotent stem cells: a brief review[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2019, 6(1): 28-32.
[10] Hongyuan ZHAO, Shanshan ZHANG, Feibing WANG, Ning ZHAO, Shaozhen HE, Qingchang LIU, Hong ZHAI. Comparative transcriptome analysis of purple-fleshed sweet potato provides insights into the molecular mechanism of anthocyanin biosynthesis[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2018, 5(2): 214-225.
[11] Lei CHEN, Shilin TIAN, Long JIN, Zongyi GUO, Dan ZHU, Lan JING, Tiandong CHE, Qianzi TANG, Siqing CHEN, Liang ZHANG, Tinghuan ZHANG, Zuohua LIU, Jinyong WANG, Mingzhou LI. Genome-wide analysis reveals selection for Chinese Rongchang pigs[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 319-326.
[12] Longchao ZHANG, Jingwei YUE, Xin LIU, Jing LIANG, Kebin ZHAO, Hua YAN, Na LI, Lei PU, Yuebo ZHANG, Huibi SHI, Ligang WANG, Lixian WANG. Genome-wide search for candidate genes determining vertebrae number in pigs[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 327-334.
[13] Xingwang WANG, Rongrong DING, Jianping QUAN, Linxue YANG, Ming YANG, Enqin ZHENG, Dewu LIU, Gengyuan CAI, Zhenfang WU, Jie YANG. Genome-wide association analysis reveals genetic loci and candidate genes associated with intramuscular fat in Duroc pigs[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 335-341.
[14] Wen LUO, Bahareldin A. ABDALLA, Qinghua NIE, Xiquan ZHANG. The genetic regulation of skeletal muscle development: insights from chicken studies[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2017, 4(3): 295-304.
[15] Shaohua WANG,Kun ZHANG,Yunping DAI. Advances in genetic engineering of domestic animals[J]. Front. Agr. Sci. Eng. , 2016, 3(1): 1-10.
Viewed
Full text


Abstract

Cited

  Shared   
  Discussed