Please wait a minute...
Shopping Cart Email List Chinese
Advanced Search Fig/Tab
Frontiers in Biology

ISSN 1674-7984

ISSN 1674-7992(Online)

CN 11-5892/Q

Featured Articles  |  Most Downloaded  |  Most Reading
Online Submission Subscribe to Our RSS Content Feed
Front. Biol.    2017, Vol. 12 Issue (2) : 94-102    https://doi.org/10.1007/s11515-017-1444-4
REVIEW
Intestinal organoid as an in vitromodel in studying host-microbial interactions
Jun Sun()
Division of Gastroenterology and Hepatology, Department of Medicine, University of Illinois at Chicago, 840 S Wood Street, Chicago, IL 60612, USA
 Download: PDF(1859 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

BACKGROUND: Organoid is an in vitro three-dimensional organ-bud that shows realistic microanatomy and physiological relevance. The progress in generating organoids that faithfully recapitulate humanin vivo tissue composition has extended organoid applications from being just a basic research tool to a translational platform with a wide range of uses. Study of host-microbial interactions relies on model systems to mimic thein vivo infection. Researchers have developed various experimental models in vitro and in vivo to examine the dynamic host-microbial interactions. For some infectious pathogens, model systems are lacking whereas some of the used systems are far from optimal.

OBJECTIVE: In the present work, we will review the brief history and recent findings using organoids for studying host-microbial interactions.

METHODS: A systematic literature search was performed using the PubMed search engine. We also shared our data and research contribution to the field.

RESULTS: we summarize the brief history of 3D organoids. We discuss the feasibility of using organoids in studying host-microbial interactions, focusing on the development of intestinal organoids and gastric organoids. We highlight the advantage and challenges of the new experimental models. Further, we discuss the future direction in using organoids in studying host-microbial interactions and its potential application in biomedical studies.

CONCLUSION: In combination with genetic, transcriptome and proteomic profiling, both murine- and human-derived organoids have revealed crucial aspects of development, homeostasis and diseases. Specifically, human organoids from susceptible host will be used to test their responses to pathogens, probiotics, and drugs. Organoid system is an exciting tool for studying infectious disease, microbiome, and therapy.
Keywords bacteria      colonoids      enteroids      gastric organoids      host-microbial interactions      H. pylori      inflammation      intestinal organoids      microbiome      organoids      tight junctions      Salmonella      stem-cell differentiation      ZO-1     
Corresponding Author(s): Jun Sun   
Just Accepted Date: 20 January 2017   Online First Date: 28 February 2017    Issue Date: 14 April 2017
 Cite this article:   
Jun Sun. Intestinal organoid as an in vitromodel in studying host-microbial interactions[J]. Front. Biol., 2017, 12(2): 94-102.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fib/EN/10.1007/s11515-017-1444-4
https://academic.hep.com.cn/fib/EN/Y2017/V12/I2/94
Fig.1  Normal and Salmonella-infected crypt-derived intestinal organoids.
Fig.2  Distribution of tight junction protein ZO-1 in organoids.
1 Aoki-Yoshida A, Saito  S, Fukiya S ,  Aoki R, Takayama  Y, Suzuki C ,  Sonoyama K  (2016). Lactobacillus rhamnosus GG increases Toll-like receptor 3 gene expression in murine small intestine ex vivo and in vivo. Benef Microbes, 7(3): 421–429
https://doi.org/10.3920/BM2015.0169 pmid: 27013459
2 Arnold J W, Roach  J, Azcarate-Peril M A  (2016). Emerging technologies for gut microbiome research. Trends Microbiol, 24(11): 887–901
https://doi.org/10.1016/j.tim.2016.06.008 pmid: 27426971
3 Barrandon Y, Green  H (1987). Three clonal types of keratinocyte with different capacities for multiplication. Proc Natl Acad Sci USA, 84(8): 2302–2306
https://doi.org/10.1073/pnas.84.8.2302 pmid: 2436229
4 Bartfeld S, Bayram  T, van de Wetering  M, Huch M ,  Begthel H ,  Kujala P ,  Vries R ,  Peters P J ,  Clevers H  (2015). In vitro expansion of human gastric epithelial stem cells and their responses to bacterial infection. Gastroenterology, 148(1): 126–136.e6
https://doi.org/10.1053/j.gastro.2014.09.042 pmid: 25307862
5 Bartfeld S, Clevers  H (2015). Organoids as model for infectious diseases: Culture of human and murine stomach organoids and microinjection of Helicobacter pylori. J Vis Exp, 43(105):816–818
6 Bertaux-Skeirik N, Feng  R, Schumacher M A ,  Li J, Mahe  M M, Engevik  A C, Javier  J E, Peek  R M Jr, Ottemann  K, Orian-Rousseau V ,  Boivin G P ,  Helmrath M A ,  Zavros Y  (2015). CD44 plays a functional role in Helicobacter pylori-induced epithelial cell proliferation. PLoS Pathog, 11(2): e1004663
https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1004663 pmid: 25658601
7 Crosnier C, Stamataki  D, Lewis J  (2006). Organizing cell renewal in the intestine: stem cells, signals and combinatorial control. Nat Rev Genet, 7(5): 349–359
https://doi.org/10.1038/nrg1840 pmid: 16619050
8 D’Aiuto L, Di Maio  R, Heath B ,  Raimondi G ,  Milosevic J ,  Watson A M ,  Bamne M ,  Parks W T ,  Yang L, Lin  B, Miki T ,  Mich-Basso J D ,  Arav-Boger R ,  Sibille E ,  Sabunciyan S ,  Yolken R ,  Nimgaonkar V  (2012). Human induced pluripotent stem cell-derived models to investigate human cytomegalovirus infection in neural cells. PLoS One, 7(11): e49700
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0049700 pmid: 23209593
9 Dedhia P H, Bertaux-Skeirik  N, Zavros Y ,  Spence J R  (2016). Organoid models of human gastrointestinal development and disease. Gastroenterology, 150(5): 1098–1112 PMID:26774180
https://doi.org/10.1053/j.gastro.2015.12.042
10 Dingli D, Nowak  M A (2006). Cancer biology: infectious tumour cells. Nature, 443(7107): 35–36
https://doi.org/10.1038/443035a pmid: 16957717
11 Engevik M A, Aihara  E, Montrose M H ,  Shull G E ,  Hassett D J ,  Worrell R T  (2013). Loss of NHE3 alters gut microbiota composition and influences Bacteroides thetaiotaomicron growth. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol, 305(10): G697–G711
https://doi.org/10.1152/ajpgi.00184.2013 pmid: 24072680
12 Ettayebi K, Crawford  S E, Murakami  K, Broughman J R ,  Karandikar U ,  Tenge V R ,  Neill F H ,  Blutt S E ,  Zeng X L ,  Qu L, Kou  B, Opekun A R ,  Burrin D ,  Graham D Y ,  Ramani S ,  Atmar R L ,  Estes M K  (2016). Replication of human noroviruses in stem cell-derived human enteroids. Science, 353(6306): 1387–1393
https://doi.org/10.1126/science.aaf5211 pmid: 27562956
13 Fang S B, Schüller S, Phillips A D (2013). Human intestinal in vitro organ culture as a model for investigation of Bacteriae-host interactions. J Exp Clin Med, 5(2): 43–50
https://doi.org/10.1016/j.jecm.2013.02.006
14 Fatehullah A, Tan  S H, Barker  N (2016). Organoids as an in vitro model of human development and disease. Nat Cell Biol, 18(3): 246–254
https://doi.org/10.1038/ncb3312 pmid: 26911908
15 Finkbeiner S R ,  Zeng X L ,  Utama B ,  Atmar R L ,  Shroyer N F ,  Estes M K  (2012). Stem cell-derived human intestinal organoids as an infection model for rotaviruses. MBio, 3(4): e00159–e12
https://doi.org/10.1128/mBio.00159-12 pmid: 22761392
16 Forbester J L ,  Goulding D , et al. (2014). Intestinal organoids are a novel system to study Salmonella enterica Serovar Typhimurium interaction with the intestinal epithelial barrier. Immunology, 143: 111–112
17 Forbester J L ,  Goulding D ,  Vallier L ,  Hannan N ,  Hale C, Pickard  D, Mukhopadhyay S ,  Dougan G  (2015). Interaction of Salmonella enterica Serovar Typhimurium with intestinal organoids derived from human induced pluripotent stem cells. Infect Immun, 83(7): 2926–2934
https://doi.org/10.1128/IAI.00161-15 pmid: 25964470
18 Foulke-Abel J, In  J, Kovbasnjuk O ,  Zachos N C ,  Ettayebi K ,  Blutt S E ,  Hyser J M ,  Zeng X L ,  Crawford S E ,  Broughman J R ,  Estes M K ,  Donowitz M  (2014). Human enteroids as an ex-vivo model of host-pathogen interactions in the gastrointestinal tract. Exp Biol Med (Maywood), 239(9): 1124–1134
https://doi.org/10.1177/1535370214529398 pmid: 24719375
19 Garcez P P, Loiola  E C, Madeiro da Costa  R, Higa L M ,  Trindade P ,  Delvecchio R ,  Nascimento J M ,  Brindeiro R ,  Tanuri A ,  Rehen S K  (2016). Zika virus impairs growth in human neurospheres and brain organoids. Science, 352(6287): 816–818
https://doi.org/10.1126/science.aaf6116 pmid: 27064148
20 Gjorevski N, Sachs  N, Manfrin A ,  Giger S ,  Bragina M E ,  Ordóñez-Morán P, Clevers H ,  Lutolf M P  (2016). Designer matrices for intestinal stem cell and organoid culture. Nature, 539(7630): 560–564
https://doi.org/10.1038/nature20168 pmid: 27851739
21 Harrison R G (1907). Observations on the living developing fiber. Proc Soc Exp Biol Med, 4(1): 140–143
https://doi.org/10.3181/00379727-4-98
22 Heuberger J, Kosel  F, Qi J ,  Grossmann K S ,  Rajewsky K ,  Birchmeier W  (2014). Shp2/MAPK signaling controls goblet/paneth cell fate decisions in the intestine. Proc Natl Acad Sci USA, 111(9): 3472–3477
https://doi.org/10.1073/pnas.1309342111 pmid: 24550486
23 Hilleman M R (1990). History, precedent, and progress in the development of mammalian cell culture systems for preparing vaccines: safety considerations revisited. J Med Virol, 31(1): 5–12
https://doi.org/10.1002/jmv.1890310104 pmid: 2198327
24 Huang G, Ye  S, Zhou X ,  Liu D, Ying  Q L (2015a). Molecular basis of embryonic stem cell self-renewal: from signaling pathways to pluripotency network. Cell Mol Life Sci, 72(9): 1741–1757
https://doi.org/10.1007/s00018-015-1833-2 pmid: 25595304
25 Huang J Y, Sweeney  E G, Sigal  M, Zhang H C ,  Remington S J ,  Cantrell M A ,  Kuo C J ,  Guillemin K ,  Amieva M R  (2015b). Chemodetection and destruction of host urea allows Helicobacter pylori to locate the epithelium. Cell Host Microbe, 18(2): 147–156
https://doi.org/10.1016/j.chom.2015.07.002 pmid: 26269952
26 Huch M, Koo  B K (2015). Modeling mouse and human development using organoid cultures. Development, 142(18): 3113–3125
https://doi.org/10.1242/dev.118570 pmid: 26395140
27 In J G, Foulke-Abel  J, Estes M K ,  Zachos N C ,  Kovbasnjuk O ,  Donowitz M  (2016). Human mini-guts: new insights into intestinal physiology and host-pathogen interactions. Nat Rev Gastroenterol Hepatol, 13(11): 633–642
https://doi.org/10.1038/nrgastro.2016.142 pmid: 27677718
28 Jung P, Sato  T, Merlos-Suárez A, Barriga F M ,  Iglesias M ,  Rossell D ,  Auer H, Gallardo  M, Blasco M A ,  Sancho E ,  Clevers H ,  Batlle E  (2011). Isolation and in vitro expansion of human colonic stem cells. Nat Med, 17(10): 1225–1227
https://doi.org/10.1038/nm.2470 pmid: 21892181
29 Klotz C, Aebischer  T, Seeber F  (2012). Stem cell-derived cell cultures and organoids for protozoan parasite propagation and studying host-parasite interaction. Int J Med Microbiol, 302(4-5): 203–209
https://doi.org/10.1016/j.ijmm.2012.07.010 pmid: 22898491
30 Kristin W, Weitz  J, et al. (2016). Organoids as model systems for gastrointestinal diseases: tissue engineering meets. Curr Pathobiol Rep, 4(1): 1–9
https://doi.org/10.1007/s40139-016-0100-z
31 Leslie J L, Huang  S, Opp J S ,  Nagy M S ,  Kobayashi M ,  Young V B ,  Spence J R  (2015). Persistence and toxin production by Clostridium difficile within human intestinal organoids result in disruption of epithelial paracellular barrier function. Infect Immun, 83(1): 138–145
https://doi.org/10.1128/IAI.02561-14 pmid: 25312952
32 Mahe M M, Aihara  E, Schumacher M A ,  Zavros Y ,  Montrose M H ,  Helmrath M A ,  Sato T, Shroyer  N F (2013). Establishment of gastrointestinal epithelial organoids. Curr Protoc Mouse Biol, 3(4): 217–240
https://doi.org/10.1002/9780470942390.mo130179 pmid: 25105065
33 Mahe M M, Sundaram  N, Watson C L ,  Shroyer N F ,  Helmrath M A  (2015). Establishment of human epithelial enteroids and colonoids from whole tissue and biopsy. J Vis Exp, (97): e52483-e52483 
pmid: 25866936
34 McCracken K W ,  Catá E M ,  Crawford C M ,  Sinagoga K L ,  Schumacher M ,  Rockich B E ,  Tsai Y H ,  Mayhew C N ,  Spence J R ,  Zavros Y ,  Wells J M  (2014). Modelling human development and disease in pluripotent stem-cell-derived gastric organoids. Nature, 516(7531): 400–404
https://doi.org/10.1038/nature13863 pmid: 25363776
35 Miyoshi H, Stappenbeck  T S (2013). In vitro expansion and genetic modification of gastrointestinal stem cells in spheroid culture. Nat Protoc, 8(12): 2471–2482
https://doi.org/10.1038/nprot.2013.153 pmid: 24232249
36 Ng S, Schwartz  R E, March  S, Galstian A ,  Gural N ,  Shan J, Prabhu  M, Mota M M ,  Bhatia S N  (2015). Human iPSC-derived hepatocyte-like cells support Plasmodium liver-stage infection in vitro. Stem Cell Rep, 4(3): 348–359
https://doi.org/10.1016/j.stemcr.2015.01.002 pmid: 25660406
37 Ootani A, Li  X, Sangiorgi E ,  Ho Q T ,  Ueno H, Toda  S, Sugihara H ,  Fujimoto K ,  Weissman I L ,  Capecchi M R ,  Kuo C J  (2009). Sustained in vitro intestinal epithelial culture within a Wnt-dependent stem cell niche. Nat Med, 15(6): 701–706
https://doi.org/10.1038/nm.1951 pmid: 19398967
38 Penkert R R, Kalejta  R F (2013). Human embryonic stem cell lines model experimental human cytomegalovirus latency. MBio, 4(3): e00298–e13
https://doi.org/10.1128/mBio.00298-13 pmid: 23716573
39 Roelandt P, Obeid  S, Paeshuyse J ,  Vanhove J ,  Van Lommel A ,  Nahmias Y ,  Nevens F ,  Neyts J ,  Verfaillie C M  (2012). Human pluripotent stem cell-derived hepatocytes support complete replication of hepatitis C virus. J Hepatol, 57(2): 246–251
https://doi.org/10.1016/j.jhep.2012.03.030 pmid: 22521345
40 Salama N R, Hartung  M L, Müller  A (2013). Life in the human stomach: persistence strategies of the bacterial pathogen Helicobacter pylori. Nat Rev Microbiol, 11(6): 385–399
https://doi.org/10.1038/nrmicro3016 pmid: 23652324
41 Sato T, Stange  D E, Ferrante  M, Vries R G ,  Van Es J H ,  Van den Brink S ,  Van Houdt W J ,  Pronk A ,  Van Gorp J ,  Siersema P D ,  Clevers H  (2011a). Long-term expansion of epithelial organoids from human colon, adenoma, adenocarcinoma, and Barrett’s epithelium. Gastroenterology, 141(5): 1762–1772
https://doi.org/10.1053/j.gastro.2011.07.050 pmid: 21889923
42 Sato T, van Es  J H, Snippert  H J, Stange  D E, Vries  R G, van den Born  M, Barker N ,  Shroyer N F ,  van de Wetering M ,  Clevers H  (2011b). Paneth cells constitute the niche for Lgr5 stem cells in intestinal crypts. Nature, 469(7330): 415–418
https://doi.org/10.1038/nature09637 pmid: 21113151
43 Sato T, Vries  R G, Snippert  H J, van de Wetering  M, Barker N ,  Stange D E ,  van Es J H ,  Abo A, Kujala  P, Peters P J ,  Clevers H  (2009). Single Lgr5 stem cells build crypt-villus structures in vitro without a mesenchymal niche. Nature, 459(7244): 262–265
https://doi.org/10.1038/nature07935 pmid: 19329995
44 Saxena K, Blutt  S E, Ettayebi  K, Zeng X L ,  Broughman J R ,  Crawford S E ,  Karandikar U C ,  Sastri N P ,  Conner M E ,  Opekun A R ,  Graham D Y ,  Qureshi W ,  Sherman V ,  Foulke-Abel J ,  In J, Kovbasnjuk  O, Zachos N C ,  Donowitz M ,  Estes M K  (2015). Human intestinal enteroids: a new model to study human rotavirus infection, host restriction, and pathophysiology. J Virol, 90(1): 43–56
https://doi.org/10.1128/JVI.01930-15 pmid: 26446608
45 Schlaermann P, Toelle  B, Berger H ,  Schmidt S C ,  Glanemann M ,  Ordemann J ,  Bartfeld S ,  Mollenkopf H J ,  Meyer T F  (2016). A novel human gastric primary cell culture system for modelling Helicobacter pylori infection in vitro. Gut, 65(2): 202–213
https://doi.org/10.1136/gutjnl-2014-307949 pmid: 25539675
46 Schumacher M A ,  Feng R, Aihara  E, Engevik A C ,  Montrose M H ,  Ottemann K M ,  Zavros Y  (2015). Helicobacter pylori-induced Sonic Hedgehog expression is regulated by NF kB pathway activation: the use of a novel in vitro model to study epithelial response to infection. Helicobacter, 20(1): 19–28
https://doi.org/10.1111/hel.12152 pmid: 25495001
47 Schwank G, Koo  B K, Sasselli  V, Dekkers J F ,  Heo I, Demircan  T, Sasaki N ,  Boymans S ,  Cuppen E ,  van der Ent C K ,  Nieuwenhuis E E ,  Beekman J M ,  Clevers H  (2013). Functional repair of CFTR by CRISPR/Cas9 in intestinal stem cell organoids of cystic fibrosis patients. Cell Stem Cell, 13(6): 653–658
https://doi.org/10.1016/j.stem.2013.11.002 pmid: 24315439
48 Schwartz R E, Trehan  K, Andrus L ,  Sheahan T P ,  Ploss A ,  Duncan S A ,  Rice C M ,  Bhatia S N  (2012). Modeling hepatitis C virus infection using human induced pluripotent stem cells. Proc Natl Acad Sci USA, 109(7): 2544–2548
https://doi.org/10.1073/pnas.1121400109 pmid: 22308485
49 Shlomai A, Schwartz  R E, Ramanan  V, Bhatta A ,  de Jong Y P ,  Bhatia S N ,  Rice C M  (2014). Modeling host interactions with hepatitis B virus using primary and induced pluripotent stem cell-derived hepatocellular systems. Proc Natl Acad Sci USA, 111(33): 12193–12198
https://doi.org/10.1073/pnas.1412631111 pmid: 25092305
50 Sigal M, Rothenberg  M E, Logan  C Y, Lee  J Y, Honaker  R W, Cooper  R L, Passarelli  B, Camorlinga M ,  Bouley D M ,  Alvarez G ,  Nusse R ,  Torres J ,  Amieva M R  (2015). Helicobacter pylori activates and expands Lgr5(+) stem cells through direct colonization of the gastric glands. Gastroenterology, 148(7): 1392–404.e21
https://doi.org/10.1053/j.gastro.2015.02.049 pmid: 25725293
51 Spence J R, Mayhew  C N, Rankin  S A, Kuhar  M F, Vallance  J E, Tolle  K, Hoskins E E ,  Kalinichenko V V ,  Wells S I ,  Zorn A M ,  Shroyer N F ,  Wells J M  (2011). Directed differentiation of human pluripotent stem cells into intestinal tissue in vitro. Nature, 470(7332): 105–109
https://doi.org/10.1038/nature09691 pmid: 21151107
52 Unsworth B R, Lelkes  P I (1998). Growing tissues in microgravity. Nat Med, 4(8): 901–907
https://doi.org/10.1038/nm0898-901 pmid: 9701241
53 VanDussen K L ,  Marinshaw J M ,  Shaikh N ,  Miyoshi H ,  Moon C, Tarr  P I, Ciorba  M A, Stappenbeck  T S (2015). Development of an enhanced human gastrointestinal epithelial culture system to facilitate patient-based assays. Gut, 64(6): 911–920
https://doi.org/10.1136/gutjnl-2013-306651 pmid: 25007816
54 Wang X, Yamamoto  Y, Wilson L H ,  Zhang T ,  Howitt B E ,  Farrow M A ,  Kern F, Ning  G, Hong Y ,  Khor C C ,  Chevalier B ,  Bertrand D ,  Wu L, Nagarajan  N, Sylvester F A ,  Hyams J S ,  Devers T ,  Bronson R ,  Lacy D B ,  Ho K Y ,  Crum C P ,  McKeon F ,  Xian W (2015). Cloning and variation of ground state intestinal stem cells. Nature, 522(7555): 173–178
https://doi.org/10.1038/nature14484 pmid: 26040716
55 Wilson S S, Tocchi  A, Holly M K ,  Parks W C ,  Smith J G  (2015). A small intestinal organoid model of non-invasive enteric pathogen-epithelial cell interactions. Mucosal Immunol, 8(2): 352–361
https://doi.org/10.1038/mi.2014.72 pmid: 25118165
56 Wroblewski L E ,  Peek R M  Jr,  Wilson K T  (2010). Helicobacter pylori and gastric cancer: factors that modulate disease risk. Clin Microbiol Rev, 23(4): 713–739
https://doi.org/10.1128/CMR.00011-10 pmid: 20930071
57 Wu X, Robotham  J M, Lee  E, Dalton S ,  Kneteman N M ,  Gilbert D M ,  Tang H (2012). Productive hepatitis C virus infection of stem cell-derived hepatocytes reveals a critical transition to viral permissiveness during differentiation. PLoS Pathog, 8(4): e1002617
https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1002617 pmid: 22496645
58 Yin Y, Bijvelds  M, Dang W ,  Xu L, van der Eijk  A A, Knipping  K, Tuysuz N ,  Dekkers J F ,  Wang Y, de Jonge  J, Sprengers D ,  van der Laan L J ,  Beekman J M ,  Ten Berge D ,  Metselaar H J ,  de Jonge H ,  Koopmans M P ,  Peppelenbosch M P ,  Pan Q (2015). Modeling rotavirus infection and antiviral therapy using primary intestinal organoids. Antiviral Res, 123: 120–131
https://doi.org/10.1016/j.antiviral.2015.09.010 pmid: 26408355
59 Yoshida T, Takayama  K, Kondoh M ,  Sakurai F ,  Tani H, Sakamoto  N, Matsuura Y ,  Mizuguchi H ,  Yagi K (2011). Use of human hepatocyte-like cells derived from induced pluripotent stem cells as a model for hepatocytes in hepatitis C virus infection. Biochem Biophys Res Commun, 416(1-2): 119–124
https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2011.11.007 pmid: 22093821
60 Yui S, Nakamura  T, Sato T ,  Nemoto Y ,  Mizutani T ,  Zheng X ,  Ichinose S ,  Nagaishi T ,  Okamoto R ,  Tsuchiya K ,  Clevers H ,  Watanabe M  (2012). Functional engraftment of colon epithelium expanded in vitro from a single adult Lgr5+ stem cell. Nat Med, 18(4): 618–623
https://doi.org/10.1038/nm.2695 pmid: 22406745
61 Zhang Y G, Wu  S, Xia Y ,  Sun J (2014). Salmonella-infected crypt-derived intestinal organoid culture system for host-bacterial interactions. Physiol Rep, 2(9): e12147
https://doi.org/10.14814/phy2.12147 pmid: 25214524
[1] Hoda Sabati, Hossein Motamedi. Investigation of the relationship between cell surface hydrophobicity and demulsifying capability of biodemulsifier-producing bacteria[J]. Front. Biol., 2018, 13(5): 358-365.
[2] Ankita Chattopadhyay, Mythili S.. The journey of gut microbiome – An introduction and its influence on metabolic disorders[J]. Front. Biol., 2018, 13(5): 327-341.
[3] Rituparna Das, Nayan Ranjan Saha, Arundhati Pal, Dipankar Chattopadhyay, Amal Kanti Paul. Comparative evaluation of physico-chemical characteristics of biopolyesters P(3HB) and P(3HB-co-3HV) produced by endophytic Bacillus cereus RCL 02[J]. Front. Biol., 2018, 13(4): 297-308.
[4] Nima Heidary, Hedayat Sahraei, Mohammad Reza Afarinesh, Zahra Bahari, Gholam Hossein Meftahi. Investigating the inhibition of NMDA glutamate receptors in the basolateral nucleus of the amygdala on the pain and inflammation induced by formalin in male Wistar rats[J]. Front. Biol., 2018, 13(2): 149-155.
[5] Amir Abdoli. High salt and fat intake, inflammation, and risk of cancer[J]. Front. Biol., 2017, 12(6): 387-391.
[6] Anup Kainthola, Ajay Bhatt. Intervention points for community- acquired methicillin– resistant Staphylococcus aureus colonization and load in healthy population of lesser Himalayan Belt, South Asia, India[J]. Front. Biol., 2017, 12(3): 226-234.
[7] Arooj Arshad, Bisma Ashraf, Iftikhar Ali, Nazia Jamil. Biosynthesis of polyhydroxyalkanoates from styrene by Enterobacter spp. isolated from polluted environment[J]. Front. Biol., 2017, 12(3): 210-218.
[8] Dong Yang,Ying Kong. The bacterial and host factors associated with extrapulmonary dissemination of Mycobacterium tuberculosis[J]. Front. Biol., 2015, 10(3): 252-261.
[9] Li XU,Yancheng LIU. Protein secretion systems in bacterial pathogens[J]. Front. Biol., 2014, 9(6): 437-447.
[10] Suki ROY,Ishita DAS,Minki MUNJAL,Loganathan KARTHIK,Gaurav KUMAR,Sathish KUMAR,Kokati Venkata Bhaskara RAO. Isolation and characterization of tyrosinase produced by marine actinobacteria and its application in the removal of phenol from aqueous environment[J]. Front. Biol., 2014, 9(4): 306-316.
[11] Sowmya Rachannanavar NAGARAJ,Jabez William OSBORNE. Bioactive compounds from Caulerpa racemosa as a potent larvicidal and antibacterial agent[J]. Front. Biol., 2014, 9(4): 300-305.
[12] Prince S. GODSON,N. CHANDRASEKAR,S. Krishna KUMAR,Vimi P.V. Microbial diversity in coastal sediments during pre and post tsunami periods in the south east coast of India[J]. Front. Biol., 2014, 9(2): 161-167.
[13] Noor GAMMOH,Simon WILKINSON. Autophagy in cancer biology and therapy[J]. Front. Biol., 2014, 9(1): 35-50.
[14] C. Subathra DEVI, Renuka ELIZABETH JOSEPH, Harini SARAVANAN, S. Jemimah NAINE, V. Mohana SRINIVANSAN. Screening and molecular characterization of Serratia marcescens VITSD2: A strain producing optimum serratiopeptidase[J]. Front Biol, 2013, 8(6): 632-639.
[15] Tanapat PALAGA, Lisa M. MINTER. Notch signaling and its emerging role in autoimmunity[J]. Front Biol, 2013, 8(3): 279-294.
Viewed
Full text


Abstract

Cited
  Shared   
  Discussed