Please wait a minute...
Shopping Cart Email List Chinese
Advanced Search Fig/Tab
Frontiers in Biology

ISSN 1674-7984

ISSN 1674-7992(Online)

CN 11-5892/Q

Featured Articles  |  Most Downloaded  |  Most Reading
Online Submission Subscribe to Our RSS Content Feed
Front. Biol.    2017, Vol. 12 Issue (6) : 392-405    https://doi.org/10.1007/s11515-017-1473-z
REVIEW
Smooth muscle cell differentiation: Mechanisms and models for vascular diseases
Yujie Deng1, Caixia Lin1, Huanjiao Jenny Zhou2, Wang Min1,2()
1. Center for Translational Medicine, The First Affiliated Hospital, Sun Yat-Sen University, Guangzhou 510080, China
2. Department of Pathology and the Vascular Biology and Therapeutics Program, Yale University School of Medicine, New Haven, CT 06520, USA
 Download: PDF(487 KB)   HTML
 Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

BACKGROUND: Vascular smooth muscle cells (VSMCs) are mature cells that play critical roles in both normal and aberrant cardiovascular conditions. In response to various environmental cues, VSMCs can dedifferentiate from a contractile state to a highly proliferative synthetic state through the so-called ‘phenotypic switching’ process. Changes in VSMC phenotype contribute to numerous vascular-related diseases, including atherosclerosis, calcification, and restenosis following angioplasty. Adventitial VSMC progenitor cells also contribute to formation of the neointima.

METHODS/RESULTS: Herein, we review both, the roles of VSMC differentiation in vascular diseases, and the in vitro models used to investigate the molecular mechanisms involved in the regulation of VSMC differentiation and phenotype modulation.

CONCLUSION: A comprehensive understanding of VSMC behavior in vascular diseases is essential to identify new therapeutic targets for the prevention and treatment of cardiovascular diseases.
Keywords vascular smooth muscle cells      progenitor      differentiation      transcription factor      cardiovascular disease     
Corresponding Author(s): Wang Min   
Just Accepted Date: 07 December 2017   Online First Date: 29 December 2017    Issue Date: 10 January 2018
 Cite this article:   
Yujie Deng,Caixia Lin,Huanjiao Jenny Zhou, et al. Smooth muscle cell differentiation: Mechanisms and models for vascular diseases[J]. Front. Biol., 2017, 12(6): 392-405.
 URL:  
https://academic.hep.com.cn/fib/EN/10.1007/s11515-017-1473-z
https://academic.hep.com.cn/fib/EN/Y2017/V12/I6/392
Fig.1  Schematic summarizing theregulation of VSMC phenotype by cross-regulation of myocardin, KLF4,KLF8, and KLF5, and the role of KLFs during the TNFα-inducedphenotypic conversion of VSMCs. (A) KLF5 induces phenotypic conversion(dedifferentiation) of VSMCs facilitating the loss of the contractilefunction of smooth muscle; In contrast, KLF8 stimulates the differentiationof VSMCs. Myocardin, KLF4, and NFkB signaling pathways mediate the expression of KLF8, and thus stimulatethe differentiation of VSMCs. (B) KLF8 blocks the expression of KLF5which plays an essential role in the dedifferentiation of contractileVSMCs. (C) In the presence of TNFα, the expression of KLF8 isdownregulated, thereby relieving its repressive effect on KLF5 expression,leading to VSMC dedifferentiation.
1 Abedin M, Tintut  Y, Demer L L (2004). Mesenchymal stem cells and the artery wall. Circ Res, 95(7): 671–676
https://doi.org/10.1161/01.RES.0000143421.27684.12 pmid: 15459088
2 Ackers-Johnson M, Talasila  A, Sage A P,  Long X, Bot  I, Morrell N W,  Bennett M R,  Miano J M,  Sinha S (2015). Myocardin regulates vascular smooth muscle cell inflammatory activation and disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 35(4): 817–828
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.114.305218 pmid: 25614278
3 Aicher A, Zeiher  A M, Dimmeler  S ( 2005). Mobilizing endothelial progenitor cells. Hypertension (Dallas, Tex: 1979), 45(3): 321–325
4 Ailawadi G, Eliason  J L, Upchurch  G R Jr (2003). Current concepts in the pathogenesis of abdominal aortic aneurysm. J Vasc Surg, 38(3): 584–588
https://doi.org/10.1016/S0741-5214(03)00324-0 pmid: 12947280
5 Ailawadi G, Moehle  C W, Pei  H, Walton S P,  Yang Z, Kron  I L, Lau  C L, Owens  G K (2009). Smooth muscle phenotypic modulation is an early event in aortic aneurysms. J Thorac Cardiovasc Surg, 138(6): 1392–1399
https://doi.org/10.1016/j.jtcvs.2009.07.075 pmid: 19931668
6 Airhart N, Brownstein  B H, Cobb  J P, Schierding  W, Arif B,  Ennis T L,  Thompson R W,  Curci J A (2014). Smooth muscle cells from abdominal aortic aneurysms are unique and can independently and synergistically degrade insoluble elastin. J Vasc Surg, 60(4): 1033–1041, discussion 1041–1042
https://doi.org/10.1016/j.jvs.2013.07.097 pmid: 24080131
7 Alexander M R,  Owens G K (2012). Epigenetic control of smooth muscle cell differentiation and phenotypic switching in vascular development and disease. Annu Rev Physiol, 74(1): 13–40
https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-012110-142315 pmid: 22017177
8 Allahverdian S, Chehroudi  A C, McManus  B M, Abraham  T, Francis G A (2014). Contribution of intimal smooth muscle cells to cholesterol accumulation and macrophage-like cells in human atherosclerosis. Circulation, 129(15): 1551–1559
https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.113.005015 pmid: 24481950
9 Baumgartner H R,  Studer Ab( 1963). Controlled over-dilatation of the abdominal aorta in normo- and hypercholesteremic rabbits. Pathol Microbiol, 26: 129–148
10 Baxter B T, Terrin  M C, Dalman  R L (2008). Medical management of small abdominal aortic aneurysms. Circulation, 117(14): 1883–1889
https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.107.735274 pmid: 18391122
11 Beamish J A, He  P, Kottke-Marchant K,  Marchant R E (2010). Molecular regulation of contractile smooth muscle cell phenotype: implications for vascular tissue engineering. Tissue Eng Part B Rev, 16(5): 467–491
https://doi.org/10.1089/ten.teb.2009.0630 pmid: 20334504
12 Bennett M R, Sinha  S, Owens G K (2016). Vascular Smooth Muscle Cells in Atherosclerosis. Circ Res, 118(4): 692–702
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.115.306361 pmid: 26892967
13 Bessueille L, Magne  D (2015). Inflammation: a culprit for vascular calcification in atherosclerosis and diabetes. Cell Mol Life Sci, 72(13): 2475–2489
https://doi.org/10.1007/s00018-015-1876-4 pmid: 25746430
14 Blank R S, Swartz  E A, Thompson  M M, Olson  E N, Owens  G K (1995). A retinoic acid-induced clonal cell line derived from multipotential P19 embryonal carcinoma cells expresses smooth muscle characteristics. Circ Res, 76(5): 742–749
https://doi.org/10.1161/01.RES.76.5.742 pmid: 7728990
15 Boström K I,  Rajamannan N M,  Towler D A (2011). The regulation of valvular and vascular sclerosis by osteogenic morphogens. Circ Res, 109(5): 564–577
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.110.234278 pmid: 21852555
16 Boyd N L, Robbins  K R, Dhara  S K, West  F D, Stice  S L (2009). Human embryonic stem cell-derived mesoderm-like epithelium transitions to mesenchymal progenitor cells. Tissue Eng Part A, 15(8): 1897–1907
https://doi.org/10.1089/ten.tea.2008.0351 pmid: 19196144
17 Butoi E, Gan  A M, Tucureanu  M M, Stan  D, Macarie R D,  Constantinescu C,  Calin M,  Simionescu M,  Manduteanu I (2016). Cross-talk between macrophages and smooth muscle cells impairs collagen and metalloprotease synthesis and promotes angiogenesis. Biochim Biophys Acta, 1863(7 7 Pt A): 1568–1578
https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2016.04.001 pmid: 27060293
18 Byon C H, Javed  A, Dai Q,  Kappes J C,  Clemens T L,  Darley-Usmar V M,  McDonald J M,  Chen Y (2008). Oxidative stress induces vascular calcification through modulation of the osteogenic transcription factor Runx2 by AKT signaling. J Biol Chem, 283(22): 15319–15327
https://doi.org/10.1074/jbc.M800021200 pmid: 18378684
19 Campagnolo P, Cesselli  D, Al Haj Zen A, Beltrami A P,  Kränkel N,  Katare R,  Angelini G,  Emanueli C,  Madeddu P (2010). Human adult vena saphena contains perivascular progenitor cells endowed with clonogenic and proangiogenic potential. Circulation, 121(15): 1735–1745
https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.109.899252 pmid: 20368523
20 Chen N X, Duan  D, O’Neill K D,  Wolisi G O,  Koczman J J,  Laclair R,  Moe S M (2006). The mechanisms of uremic serum-induced expression of bone matrix proteins in bovine vascular smooth muscle cells. Kidney Int, 70(6): 1046–1053
https://doi.org/10.1038/sj.ki.5001663 pmid: 16837922
21 Chen S, Lechleider  R J (2004). Transforming growth factor-beta-induced differentiation of smooth muscle from a neural crest stem cell line. Circ Res, 94(9): 1195–1202
https://doi.org/10.1161/01.RES.0000126897.41658.81 pmid: 15059931
22 Clowes A W, Reidy  M A, Clowes  M M (1983). Kinetics of cellular proliferation after arterial injury. I. Smooth muscle growth in the absence of endothelium. Lab Invest, 49(3): 327–333
pmid: 6887785
23 Dahia P L (2000). PTEN, a unique tumor suppressor gene. Endocr Relat Cancer, 7(2): 115–129
https://doi.org/10.1677/erc.0.0070115 pmid: 10903528
24 Doyle A J, Redmond  E M, Gillespie  D L, Knight  P A, Cullen  J P, Cahill  P A, Morrow  D J (2015). Differential expression of Hedgehog/Notch and transforming growth factor-β in human abdominal aortic aneurysms. J Vasc Surg, 62(2): 464–470
https://doi.org/10.1016/j.jvs.2014.02.053 pmid: 24768363
25 Du F, Zhou  J, Gong R,  Huang X,  Pansuria M,  Virtue A,  Li X, Wang  H, Yang X F( 2012). Endothelial progenitor cells in atherosclerosis. Front Biosci, 17: 2327–2349
26 Durgin B G, Cherepanova  O A, Gomez  D, Karaoli T,  Alencar G F,  Butcher J T,  Zhou Y Q,  Bendeck M P,  Isakson B E,  Owens G K,  Connelly J J (2017). Smooth muscle cell-specific deletion of Col15a1 unexpectedly leads to impaired development of advanced atherosclerotic lesions. Am J Physiol Heart Circ Physiol, 312(5): H943–H958
https://doi.org/10.1152/ajpheart.00029.2017 pmid: 28283548
27 Feil S, Fehrenbacher  B, Lukowski R,  Essmann F,  Schulze-Osthoff K,  Schaller M,  Feil R (2014). Transdifferentiation of vascular smooth muscle cells to macrophage-like cells during atherogenesis. Circ Res, 115(7): 662–667
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.115.304634 pmid: 25070003
28 Fukui D, Miyagawa  S, Soeda J,  Tanaka K,  Urayama H,  Kawasaki S (2003). Overexpression of transforming growth factor beta1 in smooth muscle cells of human abdominal aortic aneurysm. Eur J Vasc Endovasc Surg, 25(6): 540–545
https://doi.org/10.1053/ejvs.2002.1857 pmid: 12787696
29 Fukumoto Y, Deguchi  J O, Libby  P, Rabkin-Aikawa E,  Sakata Y,  Chin M T,  Hill C C,  Lawler P R,  Varo N, Schoen  F J, Krane  S M, Aikawa  M (2004). Genetically determined resistance to collagenase action augments interstitial collagen accumulation in atherosclerotic plaques. Circulation, 110(14): 1953–1959
https://doi.org/10.1161/01.CIR.0000143174.41810.10 pmid: 15451791
30 Furgeson S B, Simpson  P A, Park  I, Vanputten V,  Horita H,  Kontos C D,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2010). Inactivation of the tumour suppressor, PTEN, in smooth muscle promotes a pro-inflammatory phenotype and enhances neointima formation. Cardiovasc Res, 86(2): 274–282
https://doi.org/10.1093/cvr/cvp425 pmid: 20051384
31 Gao F, Chambon  P, Offermanns S,  Tellides G,  Kong W, Zhang  X, Li W (2014). Disruption of TGF-β signaling in smooth muscle cell prevents elastase-induced abdominal aortic aneurysm. Biochem Biophys Res Commun, 454(1): 137–143
https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2014.10.053 pmid: 25450370
32 Owens G K, Kumar  M S, Wamhoff  B R (2004). Molecular regulation of vascular smooth muscle cell differentiation in development and disease. Physiol Rev, 84(3): 767
33 Glass C K, Witztum  J L (2001). Atherosclerosis. the road ahead. Cell, 104(4): 503–516
https://doi.org/10.1016/S0092-8674(01)00238-0 pmid: 11239408
34 Guo X, Stice  S L, Boyd  N L, Chen  S Y (2013). A novel in vitro model system for smooth muscle differentiation from human embryonic stem cell-derived mesenchymal cells. Am J Physiol Cell Physiol, 304(4): C289–C298
https://doi.org/10.1152/ajpcell.00298.2012 pmid: 23220114
35 Ha J M, Yun  S J, Jin  S Y, Lee  H S, Kim  S J, Shin  H K, Bae  S S (2017). Regulation of vascular smooth muscle phenotype by cross-regulation of krüppel-like factors. Korean J Physiol Pharmacol, 21(1): 37–44
https://doi.org/10.4196/kjpp.2017.21.1.37 pmid: 28066139
36 Ha J M, Yun  S J, Kim  Y W, Jin  S Y, Lee  H S, Song  S H, Shin  H K, Bae  S S (2015). Platelet-derived growth factor regulates vascular smooth muscle phenotype via mammalian target of rapamycin complex 1. Biochem Biophys Res Commun, 464(1): 57–62
https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2015.05.097 pmid: 26032503
37 Hayashi K, Shibata  K, Morita T,  Iwasaki K,  Watanabe M,  Sobue K (2004). Insulin receptor substrate-1/SHP-2 interaction, a phenotype-dependent switching machinery of insulin-like growth factor-I signaling in vascular smooth muscle cells. J Biol Chem, 279(39): 40807–40818
https://doi.org/10.1074/jbc.M405100200 pmid: 15272025
38 Hirschi K K, Majesky  M W (2004). Smooth muscle stem cells. Anat Rec A Discov Mol Cell Evol Biol, 276(1): 22–33
https://doi.org/10.1002/ar.a.10128 pmid: 14699631
39 Hirschi K K, Rohovsky  S A, D’Amore  P A (1998). PDGF, TGF-beta, and heterotypic cell-cell interactions mediate endothelial cell-induced recruitment of 10T1/2 cells and their differentiation to a smooth muscle fate. J Cell Biol, 141(3): 805–814
https://doi.org/10.1083/jcb.141.3.805 pmid: 9566978
40 Holifield B, Helgason  T, Jemelka S,  Taylor A,  Navran S,  Allen J,  Seidel C (1996). Differentiated vascular myocytes: are they involved in neointimal formation? J Clin Invest, 97(3): 814–825
https://doi.org/10.1172/JCI118481 pmid: 8609239
41 Horita H, Wysoczynski  C L, Walker  L A, Moulton  KS, Li M,  Ostriker A,  Tucker R,  McKinsey T A,  Churchill M E,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2016). Nuclear PTEN functions as an essential regulator of SRF-dependent transcription to control smooth muscle differentiation. Nat Commun,7: 10830
42 Hu Y, Xu  Q (2011). Adventitial biology: differentiation and function. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 31(7): 1523–1529
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.110.221176 pmid: 21677295
43 Hu Y, Zhang  Z, Torsney E,  Afzal A R,  Davison F,  Metzler B,  Xu Q (2004). Abundant progenitor cells in the adventitia contribute to atherosclerosis of vein grafts in ApoE-deficient mice. J Clin Invest, 113(9): 1258–1265
https://doi.org/10.1172/JCI19628 pmid: 15124016
44 Huang H, Zhao  X, Chen L,  Xu C, Yao  X, Lu Y,  Dai L, Zhang  M (2006). Differentiation of human embryonic stem cells into smooth muscle cells in adherent monolayer culture. Biochem Biophys Res Commun, 351(2): 321–327
https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2006.09.171 pmid: 17069765
45 Jain M K, Layne  M D, Watanabe  M, Chin M T,  Feinberg M W,  Sibinga N E,  Hsieh C M,  Yet S F,  Stemple D L,  Lee M E (1998). In vitro system for differentiating pluripotent neural crest cells into smooth muscle cells. J Biol Chem, 273(11): 5993–5996
https://doi.org/10.1074/jbc.273.11.5993 pmid: 9497310
46 Kim S H, Yun  S J, Kim  Y H, Ha  J M, Jin  S Y, Lee  H S, Kim  S J, Shin  H K, Chung  S W, Bae  S S (2015). Essential role of krüppel-like factor 5 during tumor necrosis factor α-induced phenotypic conversion of vascular smooth muscle cells. Biochem Biophys Res Commun, 463(4): 1323–1327
https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2015.06.123 pmid: 26102029
47 Kovacic J C, Boehm  M (2009). Resident vascular progenitor cells: an emerging role for non-terminally differentiated vessel-resident cells in vascular biology. Stem Cell Res (Amst), 2(1): 2–15
https://doi.org/10.1016/j.scr.2008.05.005 pmid: 19383404
48 Koyama H, Raines  E W, Bornfeldt  K E, Roberts  J M, and Ross  R (1996). Fibrillar collagen inhibits arterial smooth muscle proliferation through regulation of Cdk2 inhibitors. Cell, 87:1069–1078
49 Kramann R, Goettsch  C, Wongboonsin J,  Iwata H,  Schneider R K,  Kuppe C,  Kaesler N,  Chang-Panesso M,  Machado F G,  Gratwohl S,  Madhurima K,  Hutcheson J D,  Jain S, Aikawa  E, Humphreys B D (2016). Adventitial MSC-like cells are progenitors of vascular smooth muscle cells and drive vascular calcification in chronic kidney disease. Cell Stem Cell, 19(5): 628–642
https://doi.org/10.1016/j.stem.2016.08.001 pmid: 27618218
50 Lacolley P, Regnault  V, Nicoletti A,  Li Z, Michel  J B (2012). The vascular smooth muscle cell in arterial pathology: a cell that can take on multiple roles. Cardiovasc Res, 95(2): 194–204
https://doi.org/10.1093/cvr/cvs135 pmid: 22467316
51 Legein B, Temmerman  L, Biessen E A,  Lutgens E (2013). Inflammation and immune system interactions in atherosclerosis. Cell Mol Life Sci, 70(20): 3847–3869
https://doi.org/10.1007/s00018-013-1289-1 pmid: 23430000
52 Li D Y, Brooke  B, Davis E C,  Mecham R P,  Sorensen L K,  Boak B B,  Eichwald E,  Keating M T (1998). Elastin is an essential determinant of arterial morphogenesis. Nature, 393(6682): 276–280
https://doi.org/10.1038/30522 pmid: 9607766
53 Li G, Chen  S J, Oparil  S, Chen Y F,  Thompson J A (2000). Direct in vivo evidence demonstrating neointimal migration of adventitial fibroblasts after balloon injury of rat carotid arteries. Circulation, 101(12): 1362–1365
https://doi.org/10.1161/01.CIR.101.12.1362 pmid: 10736277
54 Li M, Izpisua Belmonte  J C (2016). Mending a faltering heart. Circ Res, 118(2): 344–351
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.115.306820 pmid: 26838318
55 Li N, Cheng  W, Huang T,  Yuan J, Wang  X, Song M (2015). Vascular adventitia calcification and its underlying mechanism. PLoS One, 10(7): e0132506
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0132506 pmid: 26148272
56 Li W, Li  Q, Jiao Y,  Qin L, Ali  R, Zhou J,  Ferruzzi J,  Kim R W,  Geirsson A,  Dietz H C,  Offermanns S,  Humphrey J D,  Tellides G (2014). Tgfbr2 disruption in postnatal smooth muscle impairs aortic wall homeostasis. J Clin Invest, 124(2): 755–767
https://doi.org/10.1172/JCI69942 pmid: 24401272
57 Libby P, Ridker  P M, Hansson  G K (2011). Progress and challenges in translating the biology of atherosclerosis. Nature, 473(7347): 317–325
https://doi.org/10.1038/nature10146 pmid: 21593864
58 Liu G H, Barkho  B Z, Ruiz  S, Diep D,  Qu J, Yang  S L, Panopoulos  A D, Suzuki  K, Kurian L,  Walsh C,  Thompson J,  Boue S, Fung  H L, Sancho-Martinez  I, Zhang K,  Yates J,  Izpisua Belmonte  J C (2011). Recapitulation of premature ageing with iPSCs from Hutchinson-Gilford progeria syndrome.  Nature, 472(7342): 221–225
59 Liu T M, Lee  E H (2013). Transcriptional regulatory cascades in Runx2-dependent bone development. Tissue Eng Part B Rev, 19(3): 254–263
https://doi.org/10.1089/ten.teb.2012.0527 pmid: 23150948
60 Majesky M W (2007). Developmental basis of vascular smooth muscle diversity. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 27(6): 1248–1258
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.107.141069 pmid: 17379839
61 Majesky M W, Dong  X R, Hoglund  V, Mahoney W M Jr,  Daum G (2011a). The adventitia: a dynamic interface containing resident progenitor cells. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 31(7): 1530–1539
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.110.221549 pmid: 21677296
62 Majesky M W, Dong  X R, Regan  J N, Hoglund  V J (2011b). Vascular smooth muscle progenitor cells: building and repairing blood vessels. Circ Res, 108(3): 365–377
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.110.223800 pmid: 21293008
63 Majesky M W, Horita  H, Ostriker A,  Lu S, Regan  J N, Bagchi  A, Dong X R,  Poczobutt J,  Nemenoff R A,  Weiser-Evans M C (2017). Differentiated smooth muscle cells generate a subpopulation of resident vascular progenitor cells in the adventitia regulated by Klf4. Circ Res, 120(2): 296–311
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.116.309322 pmid: 27834190
64 Manabe I, Owens  G K (2001). Recruitment of serum response factor and hyperacetylation of histones at smooth muscle-specific regulatory regions during differentiation of a novel P19-derived in vitro smooth muscle differentiation system. Circ Res, 88(11): 1127–1134
https://doi.org/10.1161/hh1101.091339 pmid: 11397778
65 Martinez-Moreno JM,  Herencia C,  Montes de Oca A,  Diaz-Tocados JM,  Vergara N,  Gomez MJ,  Lopez-Arguello SD,  Camargo A,  Peralbo-Santaella E,  Rodriguez-Ortiz ME,  Canalejo A,  Rodríguez  M,  Muñoz-Castañeda J R,  Almadén Y (2017). High phosphate induces a pro-inflammatory response by vascular smooth muscle cells. Modulation by vitamin D derivatives. Clin Sci (Lond), 131(13):1449–1463
66 Marx S O, Totary-Jain  H, Marks A R (2011). Vascular smooth muscle cell proliferation in restenosis. Circ Cardiovasc Interv, 4(1): 104–111
https://doi.org/10.1161/CIRCINTERVENTIONS.110.957332 pmid: 21325199
67 Mason D P, Kenagy  R D, Hasenstab  D, Bowen-Pope D F,  Seifert R A,  Coats S,  Hawkins S M,  Clowes A W (1999). Matrix metalloproteinase-9 overexpression enhances vascular smooth muscle cell migration and alters remodeling in the injured rat carotid artery. Circ Res, 85(12): 1179–1185
https://doi.org/10.1161/01.RES.85.12.1179 pmid: 10590245
68 Maurer J, Fuchs  S, Jager R,  Kurz B, Sommer  L, Schorle H ( 2007). Establishment and controlled differentiation of neural crest stem cell lines using conditional transgenesis. Differentiation, 75(7): 580–591
69 McBurney M W (1993). P19 embryonal carcinoma cells. Int J Dev Biol, 37(1): 135–140
pmid: 8507558
70 McBurney M W, Rogers  B J (1982). Isolation of male embryonal carcinoma cells and their chromosome replication patterns. Dev Biol, 89(2): 503–508
https://doi.org/10.1016/0012-1606(82)90338-4 pmid: 7056443
71 McCarty M F, DiNicolantonio  J J (2014). The molecular biology and pathophysiology of vascular calcification. Postgrad Med, 126(2): 54–64
https://doi.org/10.3810/pgm.2014.03.2740 pmid: 24685968
72 McConnell B B,  Yang V W (2010). Mammalian Krüppel-like factors in health and diseases. Physiol Rev, 90(4): 1337–1381
https://doi.org/10.1152/physrev.00058.2009 pmid: 20959618
73 Mikawa T, Gourdie  R G (1996). Pericardial mesoderm generates a population of coronary smooth muscle cells migrating into the heart along with ingrowth of the epicardial organ. Dev Biol, 174(2): 221–232
https://doi.org/10.1006/dbio.1996.0068 pmid: 8631495
74 Mitra A K, Agrawal  D K (2006). In stent restenosis: bane of the stent era. J Clin Pathol, 59(3): 232–239
https://doi.org/10.1136/jcp.2005.025742 pmid: 16505271
75 Newby A C, Zaltsman  A B (2000). Molecular mechanisms in intimal hyperplasia. J Pathol, 190(3): 300–309
https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9896(200002)190:3<300::AID-PATH596>3.0.CO;2-I pmid: 10685064
76 Ohta H, Wada  H, Niwa T,  Kirii H,  Iwamoto N,  Fujii H,  Saito K,  Sekikawa K,  Seishima M (2005). Disruption of tumor necrosis factor-alpha gene diminishes the development of atherosclerosis in ApoE-deficient mice. Atherosclerosis, 180(1): 11–17
https://doi.org/10.1016/j.atherosclerosis.2004.11.016 pmid: 15823270
77 Oparil S, Chen  S J, Chen  Y F, Durand  J N, Allen  L, Thompson J A (1999). Estrogen attenuates the adventitial contribution to neointima formation in injured rat carotid arteries. Cardiovasc Res, 44(3): 608–614
https://doi.org/10.1016/S0008-6363(99)00240-0 pmid: 10690294
78 Orlandi A, Bennett  M (2010). Progenitor cell-derived smooth muscle cells in vascular disease. Biochem Pharmacol, 79(12): 1706–1713
https://doi.org/10.1016/j.bcp.2010.01.027 pmid: 20117099
79 Owens G K (1995). Regulation of differentiation of vascular smooth muscle cells. Physiol Rev, 75 (3): 487–517
80 Owens G K ( 2007). Molecular control of vascular smooth muscle cell differentiation and phenotypic plasticity. Novartis Found Symp.; 283(174–191; discussion 91–93, 238–241
81 Passman J N, Dong  X R, Wu  S P, Maguire  C T, Hogan  K A, Bautch  V L, Majesky  M W (2008). A sonic hedgehog signaling domain in the arterial adventitia supports resident Sca1+ smooth muscle progenitor cells. Proc Natl Acad Sci USA, 105(27): 9349–9354
https://doi.org/10.1073/pnas.0711382105 pmid: 18591670
82 Plass C A, Sabdyusheva-Litschauer  I, Bernhart A,  Samaha E,  Petnehazy O,  Szentirmai E,  Petrási Z,  Lamin V,  Pavo N, Nyolczas  N, Jakab A,  Murlasits Z,  Bergler-Klein J,  Maurer G,  Gyöngyösi M (2012). Time course of endothelium-dependent and-independent coronary vasomotor response to coronary balloons and stents. Comparison of plain and drug-eluting balloons and stents. JACC Cardiovasc Interv, 5(7): 741–751
https://doi.org/10.1016/j.jcin.2012.03.021 pmid: 22814779
83 Psaltis P J, Harbuzariu  A, Delacroix S,  Holroyd E W,  Simari R D (2011). Resident vascular progenitor cells--diverse origins, phenotype, and function. J Cardiovasc Transl Res, 4(2): 161–176
https://doi.org/10.1007/s12265-010-9248-9 pmid: 21116882
84 Rao M S, Anderson  D J (1997). Immortalization and controlled in vitro differentiation of murine multipotent neural crest stem cells. J Neurobiol, 32(7): 722–746
https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-4695(19970620)32:7<722::AID-NEU7>3.0.CO;2-6 pmid: 9183749
85 Regan C P, Adam  P J, Madsen  C S, Owens  G K (2000). Molecular mechanisms of decreased smooth muscle differentiation marker expression after vascular injury. J Clin Invest, 106(9): 1139–1147
https://doi.org/10.1172/JCI10522 pmid: 11067866
86 Reznikoff C A,  Brankow D W,  Heidelberger C (1973). Establishment and characterization of a cloned line of C3H mouse embryo cells sensitive to postconfluence inhibition of division. Cancer Res, 33(12): 3231–3238
pmid: 4357355
87 Rodriguez-Menocal L,  St-Pierre M,  Wei Y, Khan  S, Mateu D,  Calfa M,  Rahnemai-Azar A A,  Striker G,  Pham S M,  Vazquez-Padron R I (2009). The origin of post-injury neointimal cells in the rat balloon injury model. Cardiovasc Res, 81(1): 46–53
https://doi.org/10.1093/cvr/cvn265 pmid: 18818213
88 Rohwedder I, Montanez  E, Beckmann K,  Bengtsson E,  Dunér P,  Nilsson J,  Soehnlein O,  Fässler R (2012). Plasma fibronectin deficiency impedes atherosclerosis progression and fibrous cap formation. EMBO Mol Med, 4(7): 564–576
https://doi.org/10.1002/emmm.201200237 pmid: 22514136
89 Rudnicki M A, Sawtell  N M, Reuhl  K R, Berg  R, Craig J C,  Jardine K,  Lessard J L,  McBurney M W (1990). Smooth muscle actin expression during P19 embryonal carcinoma differentiation in cell culture. J Cell Physiol, 142(1): 89–98
https://doi.org/10.1002/jcp.1041420112 pmid: 2404996
90 Rzucidlo E M, Martin  K A, Powell R J (2007). Regulation of vascular smooth muscle cell differentiation. J Vasc Surg, 45 (Suppl A): A25–32
91 Sartore S, Chiavegato  A, Faggin E,  Franch R,  Puato M,  Ausoni S,  Pauletto P (2001). Contribution of adventitial fibroblasts to neointima formation and vascular remodeling: from innocent bystander to active participant. Circ Res, 89(12): 1111–1121
https://doi.org/10.1161/hh2401.100844 pmid: 11739275
92 Schober A (2008). Chemokines in vascular dysfunction and remodeling. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 28(11): 1950–1959
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.107.161224 pmid: 18818421
93 Schwartz S M, Stemerman  M B, Benditt  E P (1975). The aortic intima. II. Repair of the aortic lining after mechanical denudation. Am J Pathol, 81(1): 15–42
pmid: 1180329
94 Scott N A, Cipolla  G D, Ross  C E, Dunn  B, Martin F H,  Simonet L,  Wilcox J N (1996). Identification of a potential role for the adventitia in vascular lesion formation after balloon overstretch injury of porcine coronary arteries. Circulation, 93(12): 2178–2187
https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.12.2178 pmid: 8925587
95 Shanahan C M, Crouthamel  M H, Kapustin  A, Giachelli C M (2011). Arterial calcification in chronic kidney disease: key roles for calcium and phosphate. Circ Res, 109(6): 697–711
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.110.234914 pmid: 21885837
96 Shankman L S, Gomez  D, Cherepanova O A,  Salmon M,  Alencar G F,  Haskins R M,  Swiatlowska P,  Newman A A,  Greene E S,  Straub A C,  Isakson B,  Randolph G J,  Owens G K (2015). KLF4-dependent phenotypic modulation of smooth muscle cells has a key role in atherosclerotic plaque pathogenesis. Nat Med, 21(6): 628–637
https://doi.org/10.1038/nm.3866 pmid: 25985364
97 Shi N, Chen  S Y (2016). Smooth muscle cell differentiation: model systems, regulatory mechanisms, and vascular diseases. J Cell Physiol, 231(4): 777–787
https://doi.org/10.1002/jcp.25208 pmid: 26425843
98 Shi N, Xie  W B, Chen  S Y (2012). Cell division cycle 7 is a novel regulator of transforming growth factor-β-induced smooth muscle cell differentiation. J Biol Chem, 287(9): 6860–6867
https://doi.org/10.1074/jbc.M111.306209 pmid: 22223649
99 Shi Y, O’Brien  J E, Fard  A, Mannion J D,  Wang D, Zalewski  A (1996). Adventitial myofibroblasts contribute to neointimal formation in injured porcine coronary arteries. Circulation, 94(7): 1655–1664
https://doi.org/10.1161/01.CIR.94.7.1655 pmid: 8840858
100 Shikatani E A,  Chandy M,  Besla R,  Li C C,  Momen A,  El-Mounayri O,  Robbins C S,  Husain M (2016). c-Myb Regulates Proliferation and Differentiation of Adventitial Sca1+ Vascular Smooth Muscle Cell Progenitors by Transactivation of Myocardin. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 36(7): 1367–1376
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.115.307116 pmid: 27174098
101 Speer M Y, Yang  H Y, Brabb  T, Leaf E,  Look A, Lin  W L, Frutkin  A, Dichek D,  Giachelli C M (2009). Smooth muscle cells give rise to osteochondrogenic precursors and chondrocytes in calcifying arteries. Circ Res, 104(6): 733–741
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.108.183053 pmid: 19197075
102 Spin J M, Nallamshetty  S, Tabibiazar R,  Ashley E A,  King J Y,  Chen M, Tsao  P S, Quertermous  T (2004). Transcriptional profiling of in vitro smooth muscle cell differentiation identifies specific patterns of gene and pathway activation. Physiol Genomics, 19(3): 292–302
https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.00148.2004 pmid: 15340120
103 Steinbach S K,  Husain M ( 2016). Vascular smooth muscle cell differentiation from human stem/progenitor cells. Methods, 101: 85–92.
104 Steitz S A, Speer  M Y, Curinga  G, Yang H Y,  Haynes P,  Aebersold R,  Schinke T,  Karsenty G,  Giachelli C M (2001). Smooth muscle cell phenotypic transition associated with calcification: upregulation of Cbfa1 and downregulation of smooth muscle lineage markers. Circ Res, 89(12): 1147–1154
https://doi.org/10.1161/hh2401.101070 pmid: 11739279
105 Stemerman M B,  Ross R (1972). Experimental arteriosclerosis. I. Fibrous plaque formation in primates, an electron microscope study. J Exp Med, 136(4): 769–789
https://doi.org/10.1084/jem.136.4.769 pmid: 4626850
106 Sun Y, Byon  C H, Yuan  K, Chen J,  Mao X, Heath  J M, Javed  A, Zhang K,  Anderson P G,  Chen Y (2012). Smooth muscle cell-specific runx2 deficiency inhibits vascular calcification. Circ Res, 111(5): 543–552
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.112.267237 pmid: 22773442
107 Swirski F K, Nahrendorf  M (2014). Do vascular smooth muscle cells differentiate to macrophages in atherosclerotic lesions? Circ Res, 115(7): 605–606
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.114.304925 pmid: 25214571
108 Tabas I, García-Cardeña  G, Owens G K (2015). Recent insights into the cellular biology of atherosclerosis. J Cell Biol, 209(1): 13–22
https://doi.org/10.1083/jcb.201412052 pmid: 25869663
109 Tamguney T, Stokoe  D (2007). New insights into PTEN. J Cell Sci, 120(Pt 23): 4071–4079
https://doi.org/10.1242/jcs.015230 pmid: 18032782
110 Tang Z, Wang  A, Yuan F,  Yan Z, Liu  B, Chu J S,  Helms J A,  Li S (2012). Differentiation of multipotent vascular stem cells contributes to vascular diseases. Nat Commun, 3(2): 875
https://doi.org/10.1038/ncomms1867 pmid: 22673902
111 Torsney E, Xu  Q (2011). Resident vascular progenitor cells. J Mol Cell Cardiol, 50(2): 304–311
https://doi.org/10.1016/j.yjmcc.2010.09.006 pmid: 20850452
112 Tyson K L, Reynolds  J L, McNair  R, Zhang Q,  Weissberg P L,  Shanahan C M (2003). Osteo/chondrocytic transcription factors and their target genes exhibit distinct patterns of expression in human arterial calcification. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 23(3): 489–494
https://doi.org/10.1161/01.ATV.0000059406.92165.31 pmid: 12615658
113 Vazquez F, Ramaswamy  S, Nakamura N,  Sellers W R (2000). Phosphorylation of the PTEN tail regulates protein stability and function. Mol Cell Biol, 20(14): 5010–5018
https://doi.org/10.1128/MCB.20.14.5010-5018.2000 pmid: 10866658
114 Vengrenyuk Y, Nishi  H, Long X,  Ouimet M,  Savji N,  Martinez F O,  Cassella C P,  Moore K J,  Ramsey S A,  Miano J M,  Fisher E A (2015). Cholesterol loading reprograms the microRNA-143/145-myocardin axis to convert aortic smooth muscle cells to a dysfunctional macrophage-like phenotype. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 35(3): 535–546
https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.114.304029 pmid: 25573853
115 Vilahur G, Badimon  L (2013). Antiplatelet properties of natural products. Vascul Pharmacol, 59(3-4): 67–75
https://doi.org/10.1016/j.vph.2013.08.002 pmid: 23994642
116 Virmani R, Kolodgie  F D, Burke  A P, Farb  A, Schwartz S M (2000). Lessons from sudden coronary death: a comprehensive morphological classification scheme for atherosclerotic lesions. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 20(5): 1262–1275
https://doi.org/10.1161/01.ATV.20.5.1262 pmid: 10807742
117 Wang C C, Gurevich  I, Draznin B (2003a). Insulin affects vascular smooth muscle cell phenotype and migration via distinct signaling pathways. Diabetes, 52(10): 2562–2569
https://doi.org/10.2337/diabetes.52.10.2562 pmid: 14514641
118 Wang D Z, Olson  E N (2004). Control of smooth muscle development by the myocardin family of transcriptional coactivators. Curr Opin Genet Dev, 14(5): 558–566
https://doi.org/10.1016/j.gde.2004.08.003 pmid: 15380248
119 Wang Y, Ait-Oufella  H, Herbin O,  Bonnin P,  Ramkhelawon B,  Taleb S,  Huang J,  Offenstadt G,  Combadière C,  Rénia L,  Johnson J L,  Tharaux P L,  Tedgui A,  Mallat Z (2010). TGF-beta activity protects against inflammatory aortic aneurysm progression and complications in angiotensin II-infused mice. J Clin Invest, 120(2): 422–432
https://doi.org/10.1172/JCI38136 pmid: 20101093
120 Wang Y, Krishna  S, Walker P J,  Norman P,  Golledge J (2013). Transforming growth factor-β and abdominal aortic aneurysms. Cardiovasc Pathol, 22(2): 126–132
https://doi.org/10.1016/j.carpath.2012.07.005 pmid: 22959236
121 Wang Z, Wang  D Z, Pipes  G C, Olson  E N (2003b). Myocardin is a master regulator of smooth muscle gene expression. Proc Natl Acad Sci USA, 100(12): 7129–7134
https://doi.org/10.1073/pnas.1232341100 pmid: 12756293
122 Xiao Q, Zeng  L, Zhang Z,  Hu Y, Xu  Q (2007). Stem cell-derived Sca-1+ progenitors differentiate into smooth muscle cells, which is mediated by collagen IV-integrin alpha1/beta1/alphav and PDGF receptor pathways. Am J Physiol Cell Physiol, 292(1): C342–C352
https://doi.org/10.1152/ajpcell.00341.2006 pmid: 16914533
123 Xiao Q, Zeng  L, Zhang Z,  Margariti A,  Ali Z A,  Channon K M,  Xu Q, Hu  Y (2006). Sca-1+ progenitors derived from embryonic stem cells differentiate into endothelial cells capable of vascular repair after arterial injury. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 26(10): 2244–2251
https://doi.org/10.1161/01.ATV.0000240251.50215.50 pmid: 16902164
124 Xie C Q, Huang  H, Wei S,  Song L S,  Zhang J,  Ritchie R P,  Chen L, Zhang  M, Chen Y E (2009). A comparison of murine smooth muscle cells generated from embryonic versus induced pluripotent stem cells. Stem Cells Dev, 18(5): 741–748
https://doi.org/10.1089/scd.2008.0179 pmid: 18795840
125 Xu Q (2007). Progenitor cells in vascular repair. Curr Opin Lipidol, 18(5): 534–539
https://doi.org/10.1097/MOL.0b013e3282a66082 pmid: 17885424
126 Yang L, Geng  Z, Nickel T,  Johnson C,  Gao L, Dutton  J, Hou C,  Zhang J (2016). Differentiation of Human Induced-Pluripotent Stem Cells into Smooth-Muscle Cells: Two Novel Protocols. PLoS One, 11(1): e0147155
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0147155 pmid: 26771193
127 Yoshida T, Kaestner  K H, Owens  G K (2008). Conditional deletion of Krüppel-like factor 4 delays downregulation of smooth muscle cell differentiation markers but accelerates neointimal formation following vascular injury. Circ Res, 102(12): 1548–1557
https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.108.176974 pmid: 18483411
128 Yoshida T, Owens  G K (2005). Molecular determinants of vascular smooth muscle cell diversity. Circ Res, 96(3): 280–291
https://doi.org/10.1161/01.RES.0000155951.62152.2e pmid: 15718508
129 Zengin E, Chalajour  F, Gehling U M,  Ito W D,  Treede H,  Lauke H,  Weil J, Reichenspurner  H, Kilic N,  Ergün S (2006). Vascular wall resident progenitor cells: a source for postnatal vasculogenesis. Development, 133(8): 1543–1551
https://doi.org/10.1242/dev.02315 pmid: 16524930
[1] Jun Sun. Intestinal organoid as an in vitromodel in studying host-microbial interactions[J]. Front. Biol., 2017, 12(2): 94-102.
[2] Ying-Tao Zhao,Maria Fasolino,Zhaolan Zhou. Locus- and cell type-specific epigenetic switching during cellular differentiation in mammals[J]. Front. Biol., 2016, 11(4): 311-322.
[3] Fatih Semerci,Mirjana Maletic-Savatic. Transgenic mouse models for studying adult neurogenesis[J]. Front. Biol., 2016, 11(3): 151-167.
[4] Cristina V. Dieni,Adam J. Wieckert,Linda Overstreet-Wadiche. Development of glutamatergic innervation during maturation of adult-born neurons[J]. Front. Biol., 2015, 10(4): 310-320.
[5] Marlen Knobloch,Sebastian Jessberger. Metabolic control of adult neural stem cell behavior[J]. Front. Biol., 2015, 10(2): 100-106.
[6] Rebecca M. FOX,Deborah J. ANDREW. Transcriptional regulation of secretory capacity by bZip transcription factors[J]. Front. Biol., 2015, 10(1): 28-51.
[7] Diana GUALLAR,Jianlong WANG. RNA-binding proteins in pluripotency, differentiation, and reprogramming[J]. Front. Biol., 2014, 9(5): 389-409.
[8] Brandoch D. COOK. Modeling murine yolk sac hematopoiesis with embryonic stem cell culture systems[J]. Front. Biol., 2014, 9(5): 339-346.
[9] Yaojuan LU,Longwei QIAO,Guanghua LEI,Ranim R. MIRA,Junxia GU,Qiping ZHENG. Col10a1 gene expression and chondrocyte hypertrophy during skeletal development and disease[J]. Front. Biol., 2014, 9(3): 195-204.
[10] Yunsong LAI, Huanxiu LI, Masumi YAMAGISHI. A review of target gene specificity of flavonoid R2R3-MYB transcription factors and a discussion of factors contributing to the target gene selectivity[J]. Front Biol, 2013, 8(6): 577-598.
[11] Mary Catherine RENEER, Francesc MARTI. The balancing act of AKT in T cells[J]. Front Biol, 2013, 8(2): 160-174.
[12] Iouri CHEPELEV, Xin CHEN. Alternative splicing switching in stem cell lineages[J]. Front Biol, 2013, 8(1): 50-59.
[13] Jia LUO. The role of GSK3beta in the development of the central nervous system[J]. Front Biol, 2012, 7(3): 212-220.
[14] Ienglam LEI, Mai Har SHAM, Zhong WANG. ATP-dependent chromatin remodeling complex SWI/SNF in cardiogenesis and cardiac progenitor cell development[J]. Front Biol, 2012, 7(3): 202-211.
[15] Francesca FANINI, Ivan VANNINI, Muller FABBRI. MicroRNAs and drug modulation in cancer: an intertwined new story[J]. Front Biol, 2011, 6(5): 351-356.
Viewed
Full text


Abstract

Cited
  Shared   
  Discussed